ARTIGO REVISÃO

 

A tropomiosina como um panalergénio: Revisão

Tropomyosin as a panallegen: Review

 

Joana Cosme¹, Amélia Spínola Santos¹, Manuel Pereira Barbosa^1,2

¹ Serviço de Imunoalergologia, Hospital de Santa Maria, Centro Hospitalar Lisboa Norte, Lisboa, Portugal

² Clinica Universitária de Imunoalergologia, Faculdade de Medicina de Lisboa, Lisboa, Portugal

 

Contacto

 

RESUMO

A tropomiosina é um panalergénio envolvido em reações de reatividade cruzada essencialmente entre espécies de invertebrados, sendo particularmente importante, em termos epidemiológicos, a reatividade cruzada entre os ácaros do pó doméstico e os crustáceos. Tendo por base uma revisão bibliográfica sobre o tema da hipersensibilidade à tropomiosina, apresenta‑se uma descrição da estrutura e da função desta proteína; de seguida enumeram‑se as várias tropomiosinas referidas na literatura e indica‑se o grau de homologia existente entre a tropomiosina do camarão e as tropomiosinas de outras fontes alergénicas. Neste trabalho faz‑se ainda uma revisão dos principais estudos sobre a prevalência de sensibilização à tropomiosina onde se verifica que a percentagem de sensibilização à tropomiosina varia de acordo com a fonte proteica e região geográfica consideradas. Por último, descrevem‑se os resultados de alguns trabalhos que destacam a importância da utilização da IgE específica para a tropomiosina como uma ferramenta diagnóstica adicional, in vitro, no diagnóstico de alergia ao camarão.

Palavras‑chave: Panalergénio, reatividade cruzada, sensibilização, tropomiosina, valor diagnóstico.

 

ABSTRACT

Tropomyosin is a panallergen involved in cross‑sensitivity reactions between, invertebrates, being of particular epidemiological importance, the cross‑reactivity between house dust mites and crustaceans. Based on a literature review about tropomyosin hypersensitivity, firstly there is made a description of the structure and function of this protein and afterwards the tropomyosin allergens described in the literature as well as the degree of homology between the shrimp tropomyosin and tropomyosin from other allergen sources are presented. The results of the main studies about tropomyosin sensitization prevalence which shows that tropomyosin sensitization varies according with the protein source and with the geographical area considered are also revised.

Finally, there are presented the results of some studies that emphasize the importance of using in vitro determination of tropomyosin specific IgE as an additional diagnostic tool in shrimp allergy diagnosis.

Key‑words: Cross‑reactivity, diagnosis tool, panallergen, sensitization, tropomyosin.

 

INTRODUÇÃO

O termo panalergénio é composto pelo prefixo grego “pan”, que significa todo, e pela palavra alergénio¹. Assim, refere‑se a um grupo de proteínas, amplamente distribuídas pela natureza e que partilham, entre si, semelhanças estruturais e de função.

Os panalergénios são alergénios de reatividade cruzada, mediada pela IgE, entre uma grande variedade de fontes alergénicas relacionadas ou não entre si^2,3,4,5.

Na base destes fenómenos de reatividade cruzada parece estar a homologia estrutural entre as moléculas^2,3.

São exemplos de panalergénios as profilinas, as polcalcinas, as proteínas transportadoras de lípidos (LTP), as tropomiosinas^2,3, entre outros.

As tropomiosinas são proteínas estruturais presentes em todas as células eucarióticas e que fazem parte da constituição dos ácaros, dos moluscos, dos insetos e dos nemátodos⁶.

A tropomiosina é reconhecida como alergénio major do camarão há mais de duas décadas, existindo trabalhos publicados desde 1981⁷. Em 1994, Witteman et al⁸ descreveu a tropomiosina como um alergénio dos ácaros do pó doméstico. Atualmente sabe‑se que a tropomiosina faz parte da constituição de todos os invertebrados, sendo que as semelhanças aminoacídicas entre as tropomiosinas destes, associadas a idênticas conformações estruturais, parecem estar na base da reatividade cruzada entre os ácaros do pó doméstico e outros invertebrados, como o camarão, o caracol ou a barata, espécies taxonomicamente não relacionadas4,6.

TROPOMIOSINA – ESTRUTURA E FUNÇÃO

A tropomiosina pertence a uma família de proteínas altamente conservadas durante a evolução das espécies, com elevada estabilidade térmica, resistentes ao pH gástrico e às peptidases gastroentéricas e está presente quer nas células musculares quer nas não musculares dos vertebrados e dos invertebrados^5,9.

A tropomiosina dos vertebrados não é alergénica, pelo contrário, nos invertebrados, como nos crustáceos (como o camarão, o caranguejo e a lagosta), nos nemátodos (como no Anisakis simplex ou no Ascaris lumbricoides), nos aracnídeos (como os ácaros), nos insetos (como na barata) ou nos moluscos (como a lula, o caracol, o mexilhão e a ostra) é alergénica^4,9,10. Estes invertebrados pertencem ao reino Animalia e ao subreino Eumetazoa.

O Quadro 1 apresenta, de forma breve, uma classificação taxonómica onde os invertebrados referidos se enquadram.

Estruturalmente a tropomiosina consiste numa molécula composta por duas cadeias paralelas, em alfa hélice, enroladas em torno uma da outra, formando um dímero em espiral^6,10, sendo o seu peso molecular médio de 37 kDa⁵.

Nas células musculares, a tropomiosina, juntamente com a actina e a miosina, participa na atividade contráctil das células. A função da tropomiosina nas células não musculares não é totalmente conhecida, embora se acredite que participe na regulação da morfologia e motilidade celulares¹⁰.

Apesar das tropomiosinas serem estruturalmente homólogas entre si, foram identificadas diferentes isoformas desta em diferentes espécies, tecidos e células^6,10.

Por exemplo, no que se refere à tropomiosina do camarão, foram identificadas 8 epitopos em 5 partes distintas da molécula¹⁴.

TROPOMIOSINA COMO ALERGÉNIO

Na lista de nomenclatura alergénica da OMS/IUIS¹⁵ (WHO/IUIS Allergen Nomenclature Sub‑Committee, disponível em http://www.allergen.org) existem, à data da elaboração da presente revisão, 29 referências para a tropomiosina.

Para além destas existem, ainda, descritas na literatura, outras tropomiosinas (Quadro 2)^12,13.

A primeira descrição da tropomiosina como alergénio major do camarão data de 1981 e é feita por Hoffman et al⁷. Em 1989, foi identificado na espécie Paneus indicus um alergénio correspondente a uma proteína resistente ao calor designada por Sa‑II, mais tarde renomeada Pen i 1¹⁶ de acordo com a nomenclatura standard dos alergénios. Em 1993, Daul et al demonstraram que o alergénio major do camarão é uma proteína com 36 kDa e que está presente quer no corpo do camarão (cru e cozido) quer no líquido de cozedura do camarão, quando este é cozinhado¹⁷. Estes achados são corroborados pelos trabalhos de Shanti et al (1993)¹⁸ e de Leung et al (1994)¹⁹.

A tropomiosina (Pen a 1) é o alergénio major do camarão- castanho (Penaeus aztecus), estando presente quer nas formas cruas quer nas cozidas do camarão¹⁷ ou no vapor libertado da sua cozedura, estando sensibilizados a esta proteína cerca de 82% dos doentes com alergia ao camarão^10,21,22.

Outros estudos indicam, ainda, a tropomiosina como um alergénio presente nos crustáceos e nos moluscos^23,24.

Por exemplo, em 1998 o grupo de Leung et al publica alguns trabalhos onde a tropomiosina é descrita como sendo o alergénio major da lagosta (Pan s 1)²⁵ e do caranguejo (Cha f 1)²⁶. No caso do caranguejo, de acordo com os autores, a tropomiosina é uma proteína de 34 kDa com elevada homologia com a tropomiosina do camarão Metapenaeus ensis (Met e 1)^25,26. No que se refere aos moluscos, o papel da tropomiosina também é reconhecido como alergénio, por exemplo na lula (Miyazawa et al1996)²⁷.

Em relação aos cefalópodes, por exemplo, em 2006 Motoyama et al²⁵ demonstraram que a tropomiosina é, também, o alergénio major deste grupo. Para além disto, evidenciaram que as tropomiosinas dos cefalópodes apresentam elevada identidade de sequência (mais de 92 %) entre si, podendo este facto estar na base da reatividade cruzada entre os cefalópodes²⁸.

Também Emoto et al (2009)²⁹ descreveram que a tropomiosina é o alergénio major de uma grande variedade de gastrópodes e de bivalves. Para além disto, estes autores corroboraram ainda as conclusões de Lehrer & McCants (1987)³⁰, Leung et al (1996)³¹ e Motoyama et al (2006)²⁸ ao defenderem que a tropomiosina participa nos fenómenos de reatividade cruzada entre estes e entre os cefalópodes e os crustáceos.

Moreno‑Escobosa et al (2002)³² e Marinho et al (2005)³³ descrevem a tropomiosina como o alergénio implicado provavelmente na alergia aos perceves e na reatividade cruzada entre estes crustáceos com os ácaros.

Há, ainda, relatos do papel da tropomiosina na alergia aos caracóis^34,35 e na alergia a parasitas, como é o caso do Anisakis simplex^36,37.

Para a classe dos insetos, sabe‑se que, por exemplo na barata-americana (Periplaneta americana) e na barata-germânica (Blattella germanica), as tropomiosinas, respectivamente Per a 7 e Bla g 7, são alergénios importantes na reatividade cruzada com outras espécies³⁸. Por exemplo, Per a 7 com os ácaros³⁹ e Per a 7 com o camarão⁴⁰.

Os autores descrevem, também, uma homologia na sequência aminoacídica 80%, 81% e 82%, respectivamente entre a tropomiosina Per a 7 e as tropomiosinas do Dermatophagoides pteronyssinus, do Dermatophagoides farinae e do camarão Metapenaeus ensis (Met e 1)³⁹.

Nos ácaros do pó doméstico, o grupo 10 foi atribuído ao grupo das tropomiosinas alergénicas. Assim, por exemplo, a tropomiosina do Dermatophagoides pteronyssinus é designada Der p 10^41,42. A tropomiosina (Der p 10) é um alergénio minor dos ácaros embora se pense que o elevado grau de homologia entre esta e as tropomiosinas do marisco ou dos caracóis possa estar na base de reacções alérgicas sistémicas graves⁴³.

No Quadro 3 está indicada, de forma resumida, a homologia entre a tropomiosina de algumas espécies com a tropomiosina do camarão (Pen a 1). Neste Quadro os autores consideram a identidade (comparação da percentagem de aminoácidos idênticos em ambas as sequências) e a similaridade (comparação da percentagem de aminoácidos que são idênticos ou que pertencem ao mesmo grupo de aminoácidos em ambas as sequências) entre as tropomiosinas^6,10.

SENSIBILIZAÇÃO A TROPOMIOSINA

A prevalência de sensibilização à tropomiosina apresenta valores muito distintos na literatura.

No que se refere aos ácaros, as taxas de sensibilização à tropomiosina dos ácaros são, geralmente, baixas, com valores que variam ligeiramente de acordo com a distribuição geográfica. Por exemplo, em 2015, Kim et al⁴³ demonstrou uma prevalência de 8,8% de sensibilização a rDer p 10 em doentes coreanos alérgicos a ácaros do pó doméstico⁴³. Em África as taxas de sensibilização publicadas são, geralmente, mais elevadas.

Por exemplo, Westritschnig et al, determinaram uma taxa de sensibilização de 55% em doentes do Zimbabué⁴⁴.

Na Europa, as taxas de sensibilização in vitro são geralmente mais baixas, com valores, por exemplo, de 18% em doentes da Áustria e na Suécia, de 9% e 10%, respetivamente, na França e na Itália⁴⁵, ou de 4,3% na Alemanha⁹. Um trabalho francês, da região de Marselha (Sul de França), de Bronnert et al, mostra uma percentagem geral de sensibilização a rDer p 10 ligeiramente mais elevada, com valor de sensibilização a Der p 10 de 28% na população estudada (n=123). Estes autores determinaram percentagens relativas de 30% e 25% respetivamente para as crianças e adultos e demonstraram que, na sua população de doentes com alergia a ácaros, os doentes com níveis mais elevados de IgE específica para rDer p 10 apresentavam clínica de alergia aos mariscos, ao contrário dos alérgicos a ácaros, com níveis mais baixos de IgE específica para rDer p 10⁴⁶.

Em Portugal, Pereira dos Reis et al identificaram uma prevalência de sensibilização à tropomiosina do camarão numa amostra de 159 doentes alérgicos a Dermatophagoides pteronyssinus e/ou Dermatophagoides farinae de 1,9%, de acordo com os valores de IgE específica para tropomiosina (método Immunocap Pharmacia Diagnostics^®) em doentes submetidos a imunoterapia a ácaros⁴⁷.

No que se refere ao camarão Penaeus aztecus, o único alergénio major identificado é a tropomiosina Pen a 1, presente em pelos menos 82% dos doentes com alergia ao camarão^21,22. Gámez et al (2011) confirmaram, num grupo de 18 doentes alérgicos ao camarão, que todos (100%) apresentavam testes cutâneos em picada para camarão e que 98% destes doentes apresentavam IgE específica positiva para rPen a 1⁴⁸.

Ayuso et al, em 2010, também determinaram uma frequência de sensibilização à tropomiosina do camarão Litopenaeus vannamei (rLit v 1) de 81%, sendo que a taxa de sensibilização era superior (94 %) no grupo das crianças ao dos adultos (61%) com alergia a camarão⁴⁹.

No que se refere a barata, a tropomiosina é considerada um alergénio minor em países como EUA50 ou Coreia do Sul (taxa de sensibilização a rBla g 7 de 16,2%)⁵¹.

No Quadro 4 estão indicados, de forma resumida, os dos estudos referidos, onde se determinou a prevalência de sensibilização a tropomiosina.

Analisando os valores de sensibilização apresentados no Quadro 4 e no que se refere, por exemplo, à fonte alergénica, constata‑se que a prevalência de sensibilização a Der p 10 apresentada nos estudos apresenta valores muito próximos, com exceção do estudo realizado no Zimbabué onde se identificou uma frequência de sensibilização mais elevada (55%). Esta diferença pode ser justificada não só pelo reduzido tamanho da amostra estudada, como também pelas diferenças geográficas. Já no que se refere aos estudos que consideraram como fonte alergénica o camarão, tanto Gámez et al⁴⁸ como Ayuso et al⁴⁹ descrevem nos seus trabalhos frequências de sensibilização similares. Por outro lado, Pereira dos Reis et al⁴⁷ identifica uma prevalência de apenas 1,9% na população portuguesa. Esta diferença pode dever‑se, contudo, ao facto de a amostra considerada neste trabalho ser uma população de doentes com alergia a ácaros submetida a imunoterapia. Importa realçar, todavia, que os autores portugueses demonstraram que a realização de imunoterapia a ácaros não foi fator de risco para aumento da sensibilização a tropomiosina.

Nos estudos que consideraram a barata como fonte alergénica, apesar das metodologias utilizadas nos estudos terem sido distintas, já que enquanto Jeong et al⁵¹ determina uma sensibilização a rBla g 7 através do método ELISA, Satinover et al⁵⁰ fazem‑no através do método InmunoCAP^® de estreptavidina, as frequências encontradas são semelhantes.

PODE A TROPOMIOSINA SER UM MARCADOR DIAGNÓSTICO ADICIONAL NA ALERGIA AO CAMARÃO?

A investigação diagnóstica da alergia ao camarão deve incluir uma história clínica, realização de testes cutâneos em picada, o doseamento de IgE específicas séricas e a realização de uma prova de provocação oral.

As provas de provocação oral continuam a ser o Gold standard diagnóstico^53,54.

Apesar disto e, mesmo adotando metodologias e protocolos de atuação estandardizados, as provas de provocação oral são um procedimento diagnóstico dispendioso, com uma realização morosa e não isentas de induzir sintomas clínicos graves^48,54.

Assim, nesta perspetiva, o doseamento de anticorpos IgE específicos para componentes de proteínas de determinados alimentos tem mostrado ser uma ferramenta diagnóstica alternativa promissora, cada vez mais utilizada na prática clínica⁵¹. No que se refere, por exemplo, à alergia ao camarão, vários são os alergénios identificados.

No Quadro 5 estão indicados os alergénios mais bem caracterizados na literatura, sendo que, para além destes, existem outros menos frequentemente descritos, como a homocianina, as proteínas de união aos ácidos gordos, a miosina de cadeia pesada, a α‑actina, entre outros ^55,11.

Com o avanço científico dos últimos anos nos métodos de diagnóstico in vitro, a utilização da tropomiosina recombinante do camarão é defendida por alguns autores como teste diagnóstico alternativo na alergia ao camarão⁶ com maior sensibilidade e especificidade do que os testes cutâneos em picada com extrato total de camarão na deteção de alergia ao marisco⁵⁶.

Antes do advento do estudo molecular, realizavam‑se sobretudo testes cutâneos prick‑prick. Utilizando este teste, Jirapongsananuruk et al⁵⁷ descreveram que pápulas com um diâmetro entre 20 a 30 mm nos testes cutâneos em picada realizados com extratos comerciais e naturais de camarão, juntamente com a utilização de testes cutâneos em picada com alimento em natureza (prick‑prick), têm 95% de probabilidade de prever um resultado positivo numa prova de provocação oral em doentes tailandeses com alergia ao camarão-tigre-castanho (Penaeus monodon) e ao camarão-gigante-de-água-doce (Macrobrachium rosenbergii). Para além disto, estes autores determinaram que o teste cutâneo em picada utilizando extrato de camarão (Center Laboratory, Port Washington, NY) apresenta uma sensibilidade de 88,33%, uma especificidade de 37,50%, com valores preditivos positivo e negativo, respetivamente, de 91,38% e de 30%, no diagnóstico de alergia a estas espécies de camarão⁵⁷.

Gámez et al⁴⁸ determinaram num grupo de doentes espanhóis, que o doseamento da IgE específica para rPen a 1 apresenta uma sensibilidade de 88%, uma especificidade de 77% com valores preditivos positivo de 72% e negativo de 91%. Perante estes valores, os autores advogam que a determinação da IgE específica a rPen a 1 fornece um valor diagnóstico adicional aos TCP e à determinação da IgE específica para o camarão na confirmação diagnóstica de alergia ao camarão em doentes europeus.

Contudo, e tendo em conta que o valor de especificidade não é muito elevado, na opinião destes autores a prova de provocação oral deva ser considerada em alguns casos⁴⁸.

Yang et al⁵⁸ também compararam a sensibilidade e especificidade diagnóstica da determinação da IgE específica para rPen a 1 com a da IgE específica para extrato completo de camarão e com a utilização de testes cutâneos em picada utilizando extrato de camarão (Hollister‑Stier Laboratories, Spokane, Wash).

De acordo com estes autores, os três métodos têm valores de sensibilidade diagnóstica semelhantes, mas com valores de especificidade distintos (especificidade da IgE para tropomiosina de camarão de 92,8%, especificidade da IgE específica para o camarão de 75% e especificidade dos testes cutâneos em picada de 64,2%). No mesmo estudo, os autores determinaram a eficiência diagnóstica dos testes definida pelos mesmos como a proporção de verdadeiros positivos e verdadeiros negativos detetados pelos estes, sendo o valor de eficiência diagnóstica da determinação da IgE específica para a tropomiosina superior à determinação da IgE específica para o camarão e à dos testes cutâneos em picada (88,5%, 74,2%, e 65,7%, respetivamente)⁵⁸.

Assim, à semelhança de Gámez et al, estes autores defendem que a determinação da IgE específica para a tropomiosina do camarão tem um valor diagnóstico adicional na alergia ao camarão^48,58.

Não se conhecem estudos que indiquem valores de cut‑off precisos para a IgE específica da tropomiosina do camarão no diagnóstico de alergia ao camarão ou aos crustáceos, como está descrito para o leite de vaca, ovo, trigo ou amendoim^48,58.

CONCLUSÃO

A tropomiosina é um panalergénio amplamente distribuído pela natureza e importante na reatividade cruzada entre alimentos e aeroalergénios de origem animal, tais como camarão e ácaros. É, por exemplo, um alergénio major do camarão e minor nos ácaros do pó doméstico.

A percentagem de sensibilização à tropomiosina varia de acordo com a fonte proteica considerada e de acordo com a região geográfica. Para além disso, as metodologias utilizadas, os critérios de inclusão considerados e as populações incluídas em cada estudo podem também interferir nas diferenças encontradas entre as prevalências de sensibilização. Assim sendo, o conhecimento das suas características estruturais revela ser de extrema importância para uma melhor compreensão da sua alergenicidade. Poucos são, todavia, os estudos levados a cabo com o objetivo de determinar a sensibilização às tropomiosinas de diferentes fontes alergénicas.

A produção de tropomiosina recombinante tem revelado ser uma ferramenta diagnóstica importante, com valor adicional no diagnóstico de alergia ao camarão.

 

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Contacto:

Joana Cosme

Serviço de Imunoalergologia, Hospital de Santa Maria, Centro Hospitalar de Lisboa Norte

Av. Prof. Egas Moniz,

1649‑035 Lisboa

Telefone: 217805000

 

Financiamento: Nenhum.

Declaração de conflitos de interesse: Nenhum.

 

Data de receção / Received in: 10/03/2016

Data de aceitação / Accepted for publication in: 08/06/2016