Influencia de presas criadas sobre maíces Bt sobre parámetros biológicos de Eriopis connexa (Coleoptera: Coccinellidae)

Influence of prey reared on Bt maize on biological parameters of Eriopis connexa (Coleoptera: Coccinellidae)

María Cecilia Curis e María Amalia Trode Isabel Bertolaccini*

 

* Zoología Agrícola, Departamento de Producción Vegetal, Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Nacional del Litoral, R. P. Kreder 2805, 3080-Esperanza, Santa Fe, Argentina. E-mail: mcuris@fca.unl.edu.ar, author for correspondence

 

RESUMEN

La toxina Bt en los cultivos genéticamente mejorados es selectiva, pero su expresión continua en los vegetales puede afectar a la fauna benéfica. Con el objetivo de evaluar el efecto de maíces Bt en la duración del estado larval y el peso de los adultos de Eriopis connexa se establecieron cuatro tratamientos, con 50 repeticiones, consistentes en alimentar larvas ad libitum con Sipha maydis y Spodoptera frugiperda, criadas en maíz convencional y Bt, hasta adultos. Para determinar la incidencia sobre la fecundidad y la fertilidad se separaron adultos de cada tratamiento en parejas, manteniendo la alimentación. Los estudios se realizaron en condiciones controladas. Mediante ANOVA y contrastes ortogonales se determinaron diferencias entre tratamientos, éstas fueron significativas entre presas. Con S. frugiperda sobre maíz Bt la duración del estado larval fue mayor y el peso de los adultos y la fecundidad fueron menores. No hubo diferencias con S. maydis, en cualquiera de los maíces.

Palabras clave: Eriopis connexa, maíz Bt, plagas no target, Sipha maidis, Spodoptera frugiperda

 

ABSTRACT

The Bt toxin is selective in genetically improved crops, but its constant expression on the vegetables can affect the ben­eficial fauna. With the objective of assessing the effects of Bt corn on the duration of the larval cycle and weight of the Eriopis connexa adult, four treatments were established, with fifty repetitions, consisting on feeding larvae ad libitum with Sipha maydis and Spodoptera frugiperda, raised on both conventional and Bt corn until adulthood. In order to evaluate the incidence on fecundity and fertility, the adults of each group were separated in couples, with the same feeding. The stud­ies were conducted under controlled conditions. Differences among treatments were determined using ANOVA and orthogonal contrasts, and these were significant among preys. With S. frugiperda on Bt corn the larval cycle was longer while the adult weight and fecundity were lesser. There were no differences with S. maydis on any of the kinds of corn.

Keywords: Bt maize, Eriopis connexa, non target pests, Sipha maydis, Spodoptera frugiperda

 

Introduccion

El maíz modificado genéticamente que contiene d-endotoxinas (Cry1Ab) de Bacillus thuringiensis Berliner (maíz Bt) es uno de los métodos más avan­zados para el control de plagas, principalmente del orden Lepidoptera (plagas “target”). Sin embargo existe preocupación por los posibles efectos sobre el medio ambiente y sobre diversos grupos de orga­nismos “non-target” en los agroecosistemas.

La toxina Cry1Ab se considera muy selectiva en su acción, por lo que se espera que los efectos sobre artrópodos non-target asociados con el maíz sean mínimos, sin embargo, su expresión continua en los tejidos vegetales, ocasiona una constante exposición de los insectos, que no ocurre con el uso tradicional de B. thuringiensis en las formulaciones de bioinsec­ticida (Dutton et al., 2003).

La productividad del maíz se ve afectada por fac­tores de estrés, tanto bióticos como abióticos. Entre los factores bióticos, las plagas son la causa de im­portantes pérdidas. Entre ellas tanto Spodoptera fru­giperda Smith (Lepidoptera: Noctuidae), la “oruga cogollera”, como los pulgones o áfidos (Hemiptera: Aphididae), son considerados como unos de los principales organismos que afectan la producción de este cultivo, principalmente en regiones tropica­les y subtropicales del mundo (Viana et al., 2004).

La “oruga cogollera” siempre fue considerada una plaga importante para la agricultura. A pesar de ser polífaga, presenta una marcada preferencia por las gramíneas, en especial el maíz y el sorgo (Peairs y Saunders, 1981). Debido a que forma grandes po­blaciones y a que tiene una alta tasa de dispersión de adultos, se convierte en una plaga extremada­mente peligrosa siendo una de la más destructiva del maíz en el continente americano. Los ataques se producen con gran rapidez y solo son detecta­dos cuando ya hay daño irreparable en el cultivo (Artigas, 1994).

Los áfidos son un grupo de fitófagos comunes en los cultivos de maíz en todo el mundo (Dicke y Guthrie, 1988). Sipha maydis Rungsia es una especie que, hasta el año 2002 su distribución se limitaba a Europa, Rusia y Norte de África, colonizando ho­jas e inflorescencias de maíz, avena y trigo (Bonne­maison, 1980). A partir de ese año fue citada por primera vez para nuestro país en las provincias de Entre Ríos, Córdoba y Mendoza (Ríos de Saluso, 1989; Delfino, 2002; Ortego y Difabio, 2002) y su expansión preocupa.

Dentro de los insectos útiles a la agricultura, los coccinélidos (Coleoptera: Coccinellidae) forman un complejo de especies cuyo rol es importante en el establecimiento del control natural de insectos plagas en muchos agroecosistemas. Se caracterizan por su amplio rango de aceptación de presas, fun­damentalmente son conocidos como consumidores de áfidos, aunque se los cita también como regu­ladores poblacionales de cochinillas, de estados juveniles de lepidópteros, coleópteros, himenópte­ros, dípteros, tisanópteros, etc. (Hodek, 1973). Una de las especies más abundantes y bien adaptadas en los sistemas agrícolas de la zona centro de la provincia de Santa Fe es Eriopis connexa Germar. En la región central de la República Argentina, su pre­sencia fue registrada desde los meses de octubre hasta mayo en cultivos de alfalfa y cereales (Salto et al., 1990).

La toxina Bt tiene efectos indirectos sobre la fauna benéfica debido a que al aumentar la mortalidad de herbívoros presa aumenta consecuentemente la de los predadores, dependiendo tanto de la magnitud de la mortalidad que ocasiona, como de la impor­tancia del herbívoro en la dieta del enemigo natural. Además, según Jervis y Copland (1996), la toxina puede tener efectos subletales sobre los herbívoros al reducir su calidad como alimento.

Mucha de la bibliografía disponible referida al efec­to de las plantas trangénicas sobre los enemigos naturales se han realizado sobre Chrysoperla carnea (Stephens) (Neuroptera: Chrysopidae) (Hilbeck et al., 1998 a;b; Dutton et al., 2003; Pilcher et al., 2005) y sobre coccinélidos (Bai et al., 2005; Lundgren et al., 2005; Zhu et al., 2006 Zhang et al., 2006a;b), con resultados dispares. En cambio no se dispone de información sobre el impacto que los cultivos tran­génicos ejercen en las especies nativas de Suramé­rica. El objetivo de este estudio fue evaluar los efec­tos de presas criadas con maíz Bt sobre la duración de los estadios larvales, la duración total de estado larval y pupal, el peso, la fecundidad y fertilidad de E. connexa.

Materiales y Metodos

Los trabajos fueron realizados en la cámara de cría perteneciente al Departamento de Producción Vege­tal de la Facultad de Ciencias Agrarias (Universidad Nacional del Litoral), ubicada en la ciudad de Espe­ranza, Provincia de Santa Fe, Argentina.

Material vegetal (Maíces Bt y convencionales): Para la obtención de las plántulas de maíz que sirvan de soporte a las crías de S. frugiperda y de S. maydis, se realizaron siembras continuas, dos veces por semana, de maíces Bt (evento DK90MGRR2) y convencional (híbrido 38A57) sobre sustrato de tierra y arena en bandejas plásticas de 25 cm x 40 cm.

Condiciones de la cría de insectos: La cría se ini­ció con la recolección periódica a campo, durante los meses de verano, de adultos y larvas de E. con­nexa, de colonias de S. maydis y de larvas de S. fru­giperda, sobre cultivos de maíces convencionales, en la zona de influencia de la Facultad de Ciencias Agrarias.

• E. connexa: Los adultos recolectados se mantuvieron en recipientes plásticos cilíndricos de 15 cm de alto por 15 cm de diámetro, cubiertos en su parte superior con muselina. Diariamente fueron alimentados ad libitum con los pulgones criados sobre el híbrido convencional. Con igual procedimiento se criaron las larvas hasta el nacimiento de los adultos, los que una vez emergidos se colocaron en grupos de 20 individuos a fin de formar parejas, las que se colocaron separadamente. Diariamente se separaron los desoves. Se continuó con este procedimiento hasta lograr una pobla­ción continua del depredador.

• S. frugiperda: las larvas recolectadas a campo fue­ron criadas individualmente, para evitar el cani­balismo. Diariamente se alimentaron con plantas frescas del híbrido convencional, momento en que se procedió a retirar el material vegetal seco, procedimiento se continuó hasta la obtención de las pupas, las que se colocaron en conjunto en jau­las de 50 cm de largo, 40 cm de ancho y 40 cm de alto, con tres paredes de muselina y la superior con vidrio para la emergencia de los adultos. La finalidad fue la obtención de los desoves, los que diariamente fueron separados y a partir de los cuales se criaron las larvas en forma individual. Este procedimiento se continuó de igual modo hasta lograr una producción continua de larvas y una cantidad que permita la realización del tra­bajo. Para la realización de los estudios solo se utilizaron larvas de primer y segundo estadio, a fin de facilitar la captura por las larvas del pre­dador. Previamente se las alimentó durante 24 horas sobre el material genético correspondiente.

• S. maydis: las colonias recolectadas procedentes de maíces a campo fueron llevadas a laboratorio. Inmediatamente fueron inspeccionadas con el fin liberarlas de predadores. Para asegurarse de la eliminación de parasitoides, las colonias se man­tuvieron en jaulas separadas del resto de pobla­ción de áfidos. Los individuos parasitados fueron eliminados y el resto de la población se crió sobre el híbrido convencional. Periódicamente, depen­diendo del aumento poblacional, las colonias fueron divididas y repicadas en plántulas nue­vas, hasta lograr un nivel poblacional adecuado y constante.

Tanto las crías de los insectos presas y del predador como los ensayos se realizaron en cámaras de cría bajo condiciones controladas de temperatura (25 ± 2ºC), fotoperíodo (16:8 hs luz/oscuridad) y 60 ± 10% de humedad relativa.

• Recolección de polen: se recolectaron inflores­cencias masculinas de los mismos cultivares uti­lizados en los ensayos en laboratorio, las que se colocaron en bolsas de papel y se mantuvieron en condiciones de 5-6ºC, hasta la realización de los estudios de fecundidad y fertilidad.

• Diseño experimental: El estudio consistió en la realizaron cuatro tratamientos que consistieron en alimentar a larvas recién nacidas de E. connexa con: S. maydis criados con maíz Bt; 2) S. maydis criado con maíz convencional; 3) S. frugiperda criadas con maíz Bt y, 4) S. frugiperda criadas con maíz convencional.

• Influencia de las presas en el ciclo de E. con­nexa: Para cada tratamiento se realizaron 50 repe­ticiones, en caso de muerte de las larvas éstas no se reemplazaron. Para ello, mediante un pincel fino, se colocaron individualmente larvas recién nacidas del predador, provenientes de varios desoves, en cajas de Petri de 5 cm de diámetro. Diariamente se las alimentó ad-libitum con las presas señaladas y se registraron las mudas de los distintos estadios, hasta que empuparon, de­terminando la duración de este estado. Una vez nacido el adulto se los pesó, mediante balanza (Scaltec SBA 041) de precisión de tres decimales.

• Influencia de las presas en los parámetros re­productivos de E. connexa: Para determinar la influencia de las presas en la fecundidad y en la fertilidad del predador se utilizaron los adultos provenientes de los ensayos anteriores, los que, recién emergidos se colocaron juntos pero agru­pados por tratamiento, en jaulas de 30 cm de alto, 25 cm de largo y 25 cm de altura, con la finali­dad de separar las parejas que se encontraban copulando, obteniendo 20 parejas para S. maydis y 10 para S. frugiperda. Detectadas las parejas és­tas fueron retiradas y se colocaron en recipientes plásticos de 5 cm de diámetro y 7 cm de alto, en cuyo interior de los mismos se colocó papel ab­sorbente para que sirviera de soporte a los des­oves y para facilitar su retiro. La alimentación ad libitum de las parejas se continuó del mismo modo según el tratamiento del que provenían los adultos, adicionando además, según correspon­da, polen proveniente de maíces Bt y no Bt. Para ello diariamente se colocaron 3-4 flores indivi­duales masculinas, las que se renovaron diaria­mente. Los desoves se retiraron y se registró el número de huevos (fecundidad) y se colocaron individualmente a fin de determinar el número de larvas nacidas (fertilidad). Las observaciones se continuaron durante 30 días.

• Análisis estadísticos: Los datos fueron analiza­dos estadísticamente mediante ANOVA. Para determinar la existencia de diferencias entre los tratamientos planteados, se realizó una prueba de contrastes ortogonales previa transformación de los datos en log x con un nivel de significancia P< 0,01. Los datos fueron procesados mediante el software InfoStat (Universidad Nacional de Córdoba, Córdoba, Argentina, 2011).

Resultados

Duración de los estadios larvales y duración total de los estados larvales y pupal.

La duración de los estadios larvales y la duración total del estado larval y pupal se vieron afectados por la dieta. En el primer estadio se hallaron dife­rencias significativas entre las presas, con un 25,8 y un 40,4% mayor cuando el alimento fue S. frugiper­da, según provinieran de maíces no Bt y Bt, respec­tivamente. Dentro de las variables correspondientes a la misma presa no se registraron diferencias, ya que cuando el alimento fue S. maydis criado en maíz convencional la duración en días fue solo un 3,4% menor que cuando las presas se criaron sobre maí­ces Bt, mientras que cuando la presa fue S. frugiperda alimentadas con maíces Bt, la duración del estadio se prolongó en un 15,4% (Cuadro 1).

 

 

Similar comportamiento se registró para el segundo estadio ya que con respecto a las distintas presas su­ministradas la duración fue de 253,8% y 296,0% ma­yor cuando el alimento fueron larvas del lepidóp­tero, criados con maíz no Bt y Bt, respectivamente, aunque en ninguno de los dos casos existieron di­ferencias según si provinieran de una alimentación con maíz Bt o convencional. También se observaron diferencias según la presa en el tercer estadio larval aunque las mismas no fueron tan marcadas alargándose el estadio en un 57,5% y 90,5% cuando la ali­mentación fue S. frugiperda en maíz convencional y Bt respectivamente (Cuadro 1).

La duración del cuarto estadio fue 2,5% mayor cuan­do la alimentación fue con S. maydis cridado sobre maíces Bt, sin diferencias significativas con respecto al pulgón criado sobre maíz convencional. Entre las presas las diferencias fueron significativas, siendo la duración del estadio 61,1 y 98,9 % mayor cuando se utilizaron larvas del lepidóptero, en maíces no Bt y Bt, respectivamente. Cuando el alimento fueron larvas de S. frugiperda la duración del estadio fue un 23,5% mayor cuando la cría provino de material transgénico, con respecto al convencional siendo la diferencia significativa.

El estado pupal también se vio afectado por la die­ta, con diferencias significativas entre las distintas presas, siendo un 14,6 y un 10,4% mayor cuando la alimentación fue con larvas de S. frugiperda, criadas con maíz convencional y Bt, respectivamente. En el caso del áfido no hubo diferencias según fueron criados con material transgénico o convencional, mientras que en el caso del lepidóptero, la duración fue un 2,5% menor cuando las larvas provenían de maíces Bt, aunque sin diferencias significativas con respecto al no Bt.

En la duración total del ciclo no se hallaron diferencias significativas en la alimentación con pulgones provenientes de la cría sobre diferentes germoplas­ma, ya que en ambos casos fue cercano a los 16 días. En cambio cuando la presa fueron larvas de lepidóp­teros se halló un incremento en la duración total del ciclo de un 52,2% cuando las mismas fueron criadas sobre maíces genéticamente modificados (Cuadro 1).

Cuando en la alimentación se emplearon áfidos no se observaron muertes de larvas en ningún tra­tamiento ni estadio del desarrollo, concluyéndo­se el trabajo con las 50 larvas iniciales. En cambio, cuando se emplearon larvas del lepidóptero hubo una mortalidad que fue del 32% y 30%, cuando fue alimentado con maíz convencional y Bt, lográndose finalizar el ensayo con 34 y 35 individuos, que llega­ron a completar el ciclo, respectivamente. En ambos casos el 80% de las muertes se produjo durante el primer estadio de desarrollo del predador.

Peso del adulto

En el peso de los adultos no hubo diferencia cuando las larvas de E. connexa fueron alimentadas con S. maydis criada en maíz no Bt y Bt, pero sí se ob servaron diferencias altamente significativas y una disminución del 49% del mismo cuando su dieta fue S. frugiperda (Figura 1). En este último caso no se registraron diferencias en el peso según S. frugiperda fuera criada en maíces no Bt y Bt.

 

 

Fecundidad

La fecundidad no se vio influenciada cuando la dieta fue S. maydis criada en maíz no Bt y Bt, mientras que cuando se alimentó con S. frugiperda las diferencias fueron significativas siendo la cantidad de huevos puestos un 46% menor. También se hallaron diferencias significativas en la cantidad de huevos entre E. connexa criadas con S. frugiperda sobre maíz convencional o Bt siendo un 63% menor la cantidad de huevos en este último. En los 30 días de observación se obtuvieron 9 desoves del depredador con una cantidad de huevos por desove entre 14 y 39 para S. maydis criada en maíz convencional y entre 17 y 39 para S. maydis criada en maíz Bt. Para S. frugiperda criada sobre maíz convencional los desoves fueron 8, con una variación en el número de huevos por desove que variaron de 3 a 28; en el caso de S. frugiperda criada en maíz Bt las oviposiciones fueron 5 con una cantidad de huevos que varío entre 3 a 17. El número de huevos fue disminuyendo al final del período de estudio.

Fertilidad

La fertilidad, representada por la cantidad de indi­viduos nacidos por postura, no se vio afectada por ninguna de las dietas ofrecidas. Los valores alcanzados fueron: 50,52% para el tratamiento S. maydis no Bt, 50,48% para S. maydis Bt; 50,42% para frugiparda no Bt y 50,41% para S. frugiperda Bt.

Discusión

Los maíces trangénicos que expresan el gen de la dendotoxina de la bacteria B. thuringiensis (Bt), son una tecnología promisoria para el manejo de los le­pidópteros plagas, ofreciendo la posibilidad de reducir el uso total de insecticidas químicos de amplio espectro con menos riesgo para la salud humana y el medio ambiente. Sin embargo el uso generalizado de los cultivos mejorados genéticamente pueden ocasionar resistencia por parte de los insectos pla­gas (Zhu et al., 2006).

Los efectos de las toxinas sobre los enemigos natu­rales “non-target” de las plagas han recibido poca atención, si bien están expuestos a los riesgos ya sea por la alimentación de los vegetales (por ejem­plo, el polen) o de las presas que puedan contener el producto transgénico (Schuler et al., 1999). Las interacciones entre las plantas genéticamente mejoradas y los artrópodos enemigos naturales puede ser ventajosa, desventajosa o neutral (Van Emden, 1991).

Los resultados hallados en la duración del ciclo larval no se vieron influenciados cuando la alimentación larval fue con S. maydis, tanto criados sobre maíces Bt como convencional, siendo una relación neutral y en coincidencia con los obte­nidos por Dutton et al. (2002) para el depredador Chysoperla carnea (Stephens), que no vio afectada la duración del ciclo larval al ser alimentado con áfidos, ya sea criados sobre maíces Bt o convencional. Esto pudo deberse a que los pulgones, considerados una de las principales presas para E. connexa, no ingieren la toxina debido a que la misma no es transportada por el floema (Lozzia et al., 1998; Raps et al., 2001). Así Dutton et al. (2002) concluyeron que solo se hallaron pequeñas cantidades de la toxina Cry1Ab, en análisis realizados a Rhopalosiphum padi L, mientras que en plagas que se alimentan de los tejidos completos, como en Tetranychus urticae Koch y S. littoralis (Boisduval), la actividad biológica de la toxina Cry1Ab se mantiene después de haber sido ingerida, reduciendo la calidad de la presa y afectando el desarrollo de las larvas del predador, como lo mencionaron Obrist et al. (2006) cuando estudiaron el efecto de presas criadas con material genéticamente mejorado so­bre C. carnea.

Las plantas genéticamente mejoradas para lograr resistencia a insectos no causan, necesariamente efectos negativos, especialmente cuando herbívoros “non-target” son expuestos a ellos (Zhang et al., 2006a). Dogan et al. (1996) demostraron que Hippo­damia convergens (Guering-Meneville) no vio afecta­do su supervivencia, consumo de áfidos, desarrollo o reproducción, cuando se alimentó de Myzus persi­cae (Sulzer) criados sobre plantas de patatas Bt, in­dicando que los pulgones no incorporan la toxina. A igual conclusión llegaron Dutton et al. (2002) con C. carnea después de alimentarse con R. padi y T. urticae criados con maíces que producen la proteína Cry1Ab. En el caso de los coccinélidos son capaces de acumular la toxina y pasarla a su progenie aunque las consecuencias de dicha transmisión no son aún conocidas (Zhang et al., 2006a).

Lo expresado explicaría los resultados hallados en el presente estudio en la duración de los distintos estadios larvales de E. connexa cuando el alimento fueron larvas de S. frugiperda, ya que presentó diferencias con respecto a la alimentación con áfidos, coincidiendo con los trabajos de Obrycki et al. (1989) y Klingen et al. (1996), para el depredador C. carnea el cual se desarrollo más lentamente y tuvo una ma­yor tasa de mortalidad cuando el alimento fueron larvas de lepidópteros comparado con otras pre­sas. Además es de esperar que los predadores que poseen aparato bucal masticador, como los cocci­nélidos, incorporen la toxina al predar artrópodos alimentados sobre plantas Bt, porque consumen el intestino que es donde se localizan las toxinas (Romeis et al., 2006).

Respecto de los altos porcentajes de mortandad que se registraron, entre 30-32%, especialmente en el primer estadio larval cuando la dieta fueron lar­vas de lepidópteros, versus los áfidos (presas “non-target” de la toxina) coinciden con los hallados por Hilbeck et al. (1998b) quienes encontraron que en larvas de C. carnea aumentó al 62% cuando se utili­zó como presa Ostrinia nubilalis (Hübner) criadas en maíz Cry1Ab versus S. littoralis, en que la mortalidad fue del 37%. Estudios de preferencia, demostraron que las larvas de primer estadio de Coleomegilla qua­drifasciata (Mulsant) descartan las larvas de II esta­dio de Colias lesbia (F.) para su alimentación (Salto et al., 1986). La razón para ello pudo deberse a: 1) que no sean presas de alta calidad para cubrir las necesidades alimenticias del predador; 2) a que tie­nen la capacidad de escapar y defenderse cuando son atacadas por un predador pequeño (Dutton et al., 2002). Las plantas con el gen del Bt, normalmen­te poseen altos niveles de resistencia a plagas de los órdenes lepidópteros y coleópteros. Sin embargo un gran número de insectos que son controlados pue­den sobrevivir, aunque son de menor tamaño y sus tasas de crecimiento y fecundidad pueden verse re­ducidas (Obrist et al., 2006). Esa disminución en la calidad del huésped puede afectar negativamente la sobrevivencia larval, el tamaño del adulto y la fe­cundidad de los parasitoides o predadores que los controlan en condiciones naturales (van Emden, 1990).

Es sabido que los coccinélidos adultos utilizan polen como recurso alimenticio en su dieta en condiciones naturales (Bertolaccini et al., 2008). Por lo tanto la fe­cundidad puede verse influenciada en forma signi­ficativa por la dieta larval, por lo que en éste estado de desarrollo la alimentación sería un factor limitan­te en la formación de huevos, no así en la viabilidad de los mismos. Los índices de reproducción para los tratamientos con polen difirieron significativamente entre sí, por lo que la toxina de Bt tendría efectos negativos. Estos resultados contrastan con los de Bai et al. (2005) cuando estudiaron la expresión de la toxina en polen del arroz sobre Propylea japonica (Thunberg). Para este mismo coccinélido Zhang et al. (2006b) concluyeron que no vio afectado la super­vivencia y el desarrollo larval, la mortalidad pupal, la fecundidad y la longevidad del adulto.

Podemos concluir que E. connexa se vio más afectada por el tipo de presa que por la alimentación de és­tas. Los pulgones son el alimento preferido por este coccinélido, sin embargo las larvas de lepidópteros, presas comunes en los cultivo de maíz y que ingie­ren la toxina pueden resultar letales o sub-letales para el predador, afectando el ciclo y la fecundidad.

Nuestro trabajo sugiere que las plagas “target” al efecto de las plantas genéticamente modificadas pueden tener efectos negativos sobre los predado­res, mientras que los áfidos, al no ser directamente influenciados cuando se crían sobre maíces trangé­nicos, no tienen efectos directos sobre E. connexa, aportando, por lo tanto, conclusiones importantes para ser tenidas en cuenta en la evaluación de los análisis de riesgos potenciales para el ambiente del uso de los maíces genéticamente mejorados. Sin em­bargo, los estudios a campo y en laboratorio deben continuar a fin de esclarecer la importancia de las plantas genéticamente mejoradas a los tres niveles tróficos.

 

Agradecimientos

A la Universidad Nacional del Litoral (Argentina) por la subvención de las investigaciones, a través de los Proyectos CAI+D.

 

Referencias Bibliográficas

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Recebido/Received: 2012.06.19

Aceitação/Accepted: 2013.01.25