Capacidade dos fungos lignocelulolíticos em degradar polímeros de lodo de esgoto

Lignocellulolytic fungi ability to degrade sewage sludge polymers

Fábio Pacheco Menezes¹, Caroline Borges Bevilacqua^2,*, Marcelo Aloisio Sulzbacher², Zaida Inês Antoniolli² e Rodrigo Josemar Seminoti Jacques²

¹Jardim Botânico, Universidade Federal de Santa Maria, Campus Universitário, 971050-900, Santa Maria, Rio Grande do Sul, Brasil

²Departamento de Solos, Universidade Federal de Santa Maria, CCR, Campus Universitário, 971050-900, Santa Maria, Rio Grande do Sul, Brasil

(*E-mail: carolinebevi@gmail.com)

RESUMO

Palavras-chave: Basidiomycota, biodegradação, biossólidos, fungos da podridão branca, Van Soest.

ABSTRACT

The final disposal of biosolids is a global matter. Polymers such as lignin, cellulose and hemicellulose comprise significant rate of biosolids arrangement. Fungi from Basidiomycota phyllum could degrade these polymers in the drying beds of the treatment plant and it can contribute decreasing final volumes of sludge disposed in the environment. The aim of this study was assess the capacity of 20 lignocellulolytic Basidiomycota fungi to biodegrade the sludge and the polymers that constitute it. Four isolates were selected to carry out sludge biodegradation at different temperatures. In addition, the organic fraction present in the sludge were determined before and after biodegradation. The inoculation of Agaricus bisporus, Fomes fasciatus, Schizophyllum commune and Trametes versicolor has enhanced the degradation of sludge, which is improved upon in higher temperatures. These fungi reduced the total organic carbon content of soluble carbon and polymers present in the sludge. The largest reduction was verified in the hemicellulose fraction, followed by lignin and cellulose. The inoculation performed by fungi capable of degrading sludge is an alternative to reduce the volumes deposited in the environment.

Keywords: Basidiomycota, white rot funghi, sewage ludge, biodegradation, Van Soest.

INTRODUÇÃO

A crescente urbanização da população mundial indica que a geração do esgoto doméstico tende a aumentar muito nas próximas décadas e a sociedade exerce forte pressão para que todo este esgoto seja adequadamente tratado (Pedroza et al., 2010). Porém, o tratamento do esgoto doméstico gera grandes quantidades do lodo de esgoto (biossólido), o qual necessita ser adequadamente disposto no ambiente. O lodo de esgoto apresenta na sua composição uma complexa mistura de compostos orgânicos, microrganismos, parasitas, metais pesados, fármacos, etc. (Silva et al., 2007), o que faz com que ocorra sérias limitações legais para sua disposição final, tornando-se um problema a nível global (Pedroza et al., 2010).

Buscando mitigar os possíveis problemas da destinação final do lodo de esgoto, países precursores na reutilização destes resíduos (Japão, Estados Unidos e Singapura) têm buscado alternativas, envolvendo áreas da Agricultura (A), Construção (C) e na geração de Energia (E), o chamado plano ACE de reaproveitamento deste resíduo (JSWA, 1990). A aplicação de lodo de esgoto na agricultura é uma prática com tendência de crescimento em nível mundial, pois resulta em diversos benefícios para o solo, para o crescimento das plantas e tem menor custo que as demais alternativas, desde que utilizado de acordo com critérios técnicos (Damasceno e Campos, 2006). Independente do destino final é de fundamental importância buscar a redução dos volumes do lodo de esgoto, o que pode ser alcançado recorrendo à utilização de fungos do filo Basidiomycota, que quando incorporados nos leitos de secagem das estações de tratamento, são capazes de degradar polímeros complexos. Isto é justificado pelo fato de que durante o tratamento do esgoto pelo sistema de lodo ativado, a maior parte dos microrganismos degradadores, assim como o trato digestório dos seres humanos, não é capaz de degradar polímeros mais complexos, como a lignina, a celulose e a hemicelulose (Andrade, 2004; Andrade et al., 2006). Disto resulta que significativa porcentagem da composição do lodo de esgoto é formada por polímeros, os quais podem ser degradados por fungos lignocelulolíticos no período em que o lodo permanece nos leitos de secagem (Souza e Rosado, 2009).

Os fungos do filo Basidiomycota, em especial os causadores de podridão branca da madeira, possuem habilidade de degradar os polímeros presentes no lodo de esgoto (Alonso et al., 2007; Souza e Rosado, 2009; Pandey et al., 2016). Esses organismos também podem realizar com sucesso a degradação de outros compostos orgânicos recalcitrantes que estejam presentes no lodo, tendo a sua capacidade degradativa sido comprovada em corantes têxteis (Kamida et al., 2005), derivados do petróleo (Isikhuemhen et al., 2003; Fuentes et al., 2014), compostos fenólicos (Jacques et al., 2007), entre outros. Assim, o presente trabalho teve por objetivo avaliar a capacidade de alguns fungos lignocelulolíticos do filo Basidiomycota em biodegradar o lodo de esgoto e os polímeros que o constituem (hemicelulose, celulose e lignina).

MATERIAL E MÉTODOS

O lodo de esgoto foi gerado pelo tratamento do esgoto doméstico urbano da cidade de Santa Maria, no estado do Rio Grande do Sul, pelo sistema de lodo ativado de aeração prolongada. A coleta do lodo de esgoto ocorreu em seis pontos do leito de secagem. As amostras foram secas em estufa de circulação forçada de ar a 40ºC por sete dias, homogeneizadas e peneiradas em malha 2 mm.

Estas amostras foram utilizadas para as seguintes determinações, em triplicatas: pH em água (1:1), sólidos voláteis, carbono orgânico, nitrogênio Kjeldahl, fósforo total, potássio total, cálcio total e magnésio total. Todas as análises seguiram os procedimentos recomendados pela Resolução Nº 380/2006 do Conselho Nacional do Meio Ambiente. Os teores dos metais pesados astato, bário, cádmio, cromo, mercúrio, níquel e chumbo foram determinados em amostras do lodo de esgoto seguindo metodologia proposta pela United State Environment Protection Agency (USEPA) na POP PA 035 / SMWW 3120, USEPA 6010C, conforme recomendações do Conselho Nacional do Meio Ambiente (CONAMA, 2006).

As frações orgânicas presentes no lodo de esgoto foram determinadas antes e após a degradação pelos isolados fúngicos. A massa de 0,3 g das amostras foi submetida à análise laboratorial em triplicatas pelo método de Van Soest (1991). Neste procedimento, as seguintes frações foram obtidas: fibra em detergente neutro (FDN), fibra em detergente ácido (FDA), hemicelulose (HEM), celulose (CEL), lignina em detergente ácido (LIG) e fração solúvel (FS) (Van Soest et al., 1991). Também realizaram-se as determinações analíticas de matéria orgânica, C e N total (combustão a seco), C-solúvel, N inorgânico [N-NH₄⁺ e N- (NO₃^-+ NO₂^-)] (Tedesco et al., 1995), N orgânico (diferença entre o N inorgânico e o N total), relação C/N (C total/N total) e P orgânico total (Olsen e Sommer, 1982). Todos os resultados foram expressos em base seca.

Fungos e a biodegradação do lodo de esgoto

Foram realizados dois experimentos respirométricos para quantificação da produção de C-CO₂ resultante da biodegradação do lodo de esgoto pelos isolados fúngicos. Na primeira modalidade, 20 isolados provenientes do banco de culturas do Laboratório de Biologia de Solo e Ambiente da Universidade Federal de Santa Maria (LBA/UFSM), além de amostras procedentes do banco de culturas da Embrapa, unidade Recursos Genéticos e Biotecnologia (CENARGEN) foram utilizadas. As espécies de fungos pertencentes ao Filo Basidiomycota foram avaliadas de acordo com a capacidade de degradação do lodo de esgoto: Agaricus bisporus (J.E.Lange) Imbach (LBA/UFSM), Agaricus blazei Murill (LBA/UFSM), Ceriporiopsis lowei Rajchenb. (LBA/UFSM), Fomes fasciatus (Sw.) Cooke (LBA/UFSM), Ganoderma applanatum (Pers.) Pat. (Cenargen/Brasília), Ganoderma lucidum (Curtis) P. Karst. (Cenargen/Brasília), Gloeophyllum trabeum (Pers.) Murrill (Cenargen/Brasília), Hericium erinaceus (Bull.) Pers. (Cenargen/Brasília), Irpex sp. (LBA/UFSM), Laetiporus sp. (LBA/UFSM), Lentinus sajor-caju (Fr.) Fr. (Cenargen/Brasília), Lentinula edodes (Berk.) Pegler (Cenargen/Brasília), Pleurotus citrinopileatus Singer (LBA/UFSM), Pleurotus djamor (Rumph. ex Fr.) Boedijn (LBA/UFSM), Pleurotus ostreatus (Jacq.) P. Kumm. (Cenargen/Brasília), Pycnoporus sanguineus (L.) Murrill (Cenargen/Brasília), Schizophyllum commune Fr. (Cenargen/Brasília), Skeletocutis diluta (Rajchenb.) A. David & Rajchenb. (LBA/UFSM), Nigroporus vinosus (Berk.) Murrill (LBA/UFSM) e Trametes versicolor (L.) Lloyd. (Cenargen/Brasília). O experimento foi composto de um delineamento inteiramente casualizado com três repetições. Cada unidade experimental consistiu de um frasco de vidro com volume de 1,0 L e 100 g de lodo de esgoto peneirado. Três discos do micélio fúngico de 5 mm de diâmetro, resultante do crescimento em meio de cultura Batata-dextrose-ágar (BDA), foram inoculados individualmente na superfície do lodo de esgoto. Todos os frascos foram equipados com aparato de captura de CO₂, composto por um copo de plástico de 50 mL contendo 20 mL de NaOH 1 mol L^‑1, fechados hermeticamente e incubados a 22 ±1ºC, no escuro, por 66 dias. Semanalmente os frascos eram abertos e a solução de NaOH recebia 1,0 mL de BaCl₂ 1,0 mol L^‑1, três gotas de fenolftaleína 1% e era titulada com solução de HCl 2,0 mol L^‑1 padronizada com Tris, conforme os protocolos de Tedesco et al. (1995). A produção de C-CO₂ foi quantificada conforme Stotzky (1965). A umidade do lodo de esgoto foi mantida em 80% da capacidade de campo, por meio da pesagem semanal dos frascos e adição de água destilada, quando necessário.

Os isolados que apresentaram as maiores produções de C-CO₂ compuseram o segundo experimento respirométrico. Para este teste, foram utilizados 100 dias de incubação com o objetivo de manter os fungos o maior tempo possível em contato com o lodo para que houvesse tempo suficiente para expressarem sua capacidade de degradação. As condições utilizadas foram as mesmas descritas no primeiro experimento, porém a incubação ocorreu nas temperaturas de 24ºC (±1ºC), 28ºC (±1ºC) e 32ºC (±1 ºC), selecionadas por serem representativas das condições de observadas nos leitos de secagem.

Análises estatísticas

Os resultados foram submetidos à análise da variância e as médias dos tratamentos foram comparadas através do teste de Scott-Knott, a 5 % de probabilidade de erro. As análises de variância foram realizadas com o auxílio do programa estatístico SISVAR (Ferreira, 1998).

Caracterização do lodo de esgoto

A maioria dos parâmetros analisados no lodo de esgoto estão dentro do intervalo de referência observado por Machado (2001) e abaixo dos limites impostos pela legislação do CONAMA (2006) e da USEPA para metais pesados (Quadro 1), indicando que este lodo de esgoto não apresenta limitações graves para sua disposição final no ambiente. Isto provavelmente é consequência do esgoto tratado ser predominantemente doméstico, com pouca contribuição de efluentes industriais, uma vez que a cidade de Santa Maria não é altamente industrializada. Segundo Rocha e Shirota (1999), o setor industrial influência direta ou indiretamente os teores de metais pesados nos lodos de esgoto, pois esses elementos participam em diferentes fases do processo de produção de inúmeras indústrias nas diversas áreas econômicas.

Entretanto, é importante considerar que mesmo que o lodo tenha atendido a legislação vigente, tal condição não o isenta da possibilidade de causar danos ao ambiente quando seu uso for cumulativo (Oliveira et al., 2009). Este alerta deve-se principalmente ao alto teor de fósforo total quantificado no lodo de esgoto, que atingiu 58.332 mg kg^‑1 (Quadro 1). Araújo et al. (2009) obtiveram o valor de 16.000 mg kg^‑1 para lodo de esgoto oriundo da ETE do município de Franca (São Paulo). Galdos et al. (2004) avaliando lodos aeróbios obtiveram resultados variando entre 6.600 a 7.200 mg kg^‑1 para o teor de fósforo total. Uma possível explicação para os elevados teores de fósforo obtidos neste estudo é o emprego de cloreto férrico no tratamento do esgoto, visando a redução do fósforo no efluente líquido e concentrando-o no lodo do esgoto (CONAMA, 2006). Portanto, a possível destinação deste lodo para uso agrícola deve considerar também o seu teor de fósforo, uma vez que normalmente é o teor de nitrogênio que tem sido utilizado para recomendar a quantidade aplicada (Rodrigues et al., 2006). O excesso de fósforo no solo pode ocasionar graves impactos ambientais, principalmente nos recursos hídricos próximos aos locais da aplicação do lodo de esgoto (Berwanger et al., 2008).

Seleção de fungos lignocelulolíticos

Os isolados de Agaricus bisporus, Fomes fasciatus, Schizophyllum commune e Trametes versicolor apresentaram produções de C-CO₂ estatisticamente maiores que o controle durante a biodegradação do lodo de esgoto (dados não apresentados). Todos são fungos produtores da podridão branca. Já as espécies Agaricus blazei, Ceriporiopsis lowei, Hericium erinaceus, Pleurotus citrinopileatus, Pleurotus djamor, Pycnoporus sanguineus e Skeletocutis diluta, não diferiram estatisticamente do tratamento controle. Os demais isolados avaliados (Ganoderma applanatum, Ganoderma lucidum, Gloeophyllum trabeum, Irpex sp., Laetiporus sp., Lentinus sajor-caju, Lentinula edodes, Pleurotus ostreatus e Nigroporus vinosus) não foram eficientes na biodegradação do lodo de esgoto, uma vez que apresentaram produção de C-CO₂ inferior à do tratamento controle.

O fungo Fomes fasciatus foi anteriormente estudado por Miranda et al. (2010), que avaliando a capacidade de 20 basidiomicetos, observaram que isolados de F. fasciatus foram hábeis em descolorir entre 92 a 94% do corante presente no efluente têxtil. O fungo Agaricus bisporus é considerado um decompositor secundário de compostos lignocelulósicos complexos e por isso necessita que outros microrganismos iniciem a degradação do substrato anteriormente ao seu desenvolvimento (Adams e Frostick, 2008). Provavelmente a diversa microbiota do lodo de esgoto favoreceu esta interação sinérgica. O fungo Schizophyllum commune é amplamente distribuído no mundo, ocorrendo em todos os continentes, exceto na Antártida. Estudos apontam que S. commune produz níveis elevados de laccases com capacidades enzimáticas degradativas (De Vries et al., 1986). Abdulla et al. (2000) testando a capacidade degradativa de diferentes fungos causadores da podridão branca, observaram que Trametes hirsuta possui alta capacidade em degradar compostos recalcitrantes (compostos fenólicos) devido ao seu complexo enzimático lignolítico. O fungo Trametes versicolor apresenta alta capacidade de atuar sobre compostos recalcitrantes devido a produção de enzimas como a lacase, manganês peroxidase e lignina peroxidase. Esta habilidade tem sido explorada na degradação de corantes têxteis (Libra et al., 2003), resíduos celulósicos (Selvam et al., 2002), fenóis, clorofenóis (Pallerla e Chambers, 1998) e hidrocarbonetos aromáticos policíclicos (Font, 2003). Além destas enzimas, este organismo pode produzir enzimas responsáveis pela degradação da celulose e das polioses (hemicelulose), as quais são hidrolases que apresentam certa especificidade pelo respectivo substrato (Kirk e Chang, 1981).

Biodegradação em diferentes níveis de temperaturas

A temperatura está entre os fatores abióticos que mais interferem na atividade fúngica durante a degradação dos lodos de esgoto (Alcântara, 2007). Além disto, há carência de dados sobre a degradação de lodos ativados, em especial em condições subtropicais, onde ocorrem baixas temperaturas no inverno. Por isto, os quatro fungos que se destacaram na degradação do lodo de esgoto foram testados em diferentes temperaturas. De modo geral, as maiores produções de C-CO₂ foram observadas na temperatura de 32ºC e as menores a 24ºC (Quadro 2). A temperatura exerce dois importantes efeitos sobre os organismos degradadores, pois afeta a atividade enzimática e a taxa de difusão de substratos e nutrientes na célula (Baptista, 2012). Os dados obtidos neste estudo corroboram os resultados de Chen et al. (2000), que observaram que a produção de C-CO₂ por fungos degradadores de lignocelulose tende a aumentar com o aumento da temperatura, até o limite de 40ºC.

Destaca-se que a inoculação dos fungos resultou, em média, num aumento de 20% da produção de C-CO₂ do lodo de esgoto na temperatura mais elevada (Quadro 2). Também foi possível estabelecer a seguinte ordem de eficiência na mineralização do lodo de esgoto: Schyzophyllum commune>Trametes versicolor>Fomes fasciatus>Agaricus bisporus. 

Modificações no lodo de esgoto durante a biodegradação

A biodegradação do lodo de esgoto por 100 dias pelos fungos selecionados modificou a sua composição química (Quadro 3). Os teores de matéria orgânica, carbono total e carbono solúvel foram reduzidos por todos os fungos, porém em maior magnitude pelos fungos Schyzophyllum commune e Trametes versicolor, à exceção do carbono solúvel, onde o fungo Agaricus bisporus apresentou desempenho destacado, mas ainda assim inferior a S. commune (Quadro 2). Isto indica que o crescimento fúngico foi realizado às custas do carbono do lodo de esgoto sendo o mesmo parcialmente convertido em biomassa fúngica e em CO₂. A fração carbono solúvel em água, que compreende uma série de compostos facilmente degradáveis (açúcares, ácidos orgânicos, peptídeos, etc.) foi preferencialmente degradada, reduzindo-se em média em 33%, enquanto que o carbono total foi reduzido somente em 13%. Isto indica que o lodo de esgoto, mesmo após o tratamento na estação, ainda possui significativa fração de carbono de fácil degradação, justificando a biodegradação pelos fungos no leito de secagem.

Como os teores de N não demonstraram uma tendência clara de alteração durante a biodegradação do lodo de esgoto (Quadro 3), a relação C/N foi reduzida em função da conversão do C orgânico em CO₂. De modo geral, os valores da relação C/N obtidos neste estudo são baixos, fato este que indicaria uma alta disponibilidade de N e possibilidade de rápida mineralização dos compostos orgânicos presentes no lodo de esgoto (Brady e Weil, 2002). Entretanto, valores da relação C/N inferiores a 12 também podem indicar presença de resíduos com constituição bioquímica recalcitrante e com predominância de matéria orgânica parcialmente decomposta (Bernal et al., 1998). Os teores de fósforo orgânico do lodo de esgoto foram reduzidos pela biodegradação, provavelmente devido a conversão em formas inorgânicas (mineralização) durante o crescimento micelial.

Modificações nos polímeros que constituem o lodo de esgoto

A biodegradação do lodo de esgoto ao fim de 100 dias pelos fungos selecionados reduziu, em média, em 17,50% os polímeros presentes no lodo de esgoto (Quadro 4). As maiores alterações foram observadas na fração hemicelulose, a qual foi reduzida, em média, em 33%. As reduções nos polímeros celulose e lignina foram menores, em média de 7 e 12%, respectivamente. A hemicelulose apresenta composição química menos recalcitrante que as frações celulose e lignina, por isto sua degradação normalmente é maior (Brady e Weil, 2002). Andrade et al. (2006) também observaram respostas semelhantes ao analisar as fibras lignocelulósicas de diferentes lodos de esgoto. Estes autores obtiveram estreita relação entre as taxas de biodegradação e os teores de hemicelulose nos lodos avaliados, indicando a viabilidade deste parâmetro para estimar a degradação dos lodos de esgoto.

De modo geral, a celulose foi a fração menos alterada em comparação com a hemicelulose e a lignina, ainda que o fungo Trametes versicolor tenha se destacado, com redução de 14% neste polímero. Esses resultados estão coerentes com os relatos de Andrade (2004) e Andrade et al. (2006), e provavelmente estejam relacionados com a maior recalcitrância da celulose em relação a hemicelulose. Na média dos quatro fungos, a lignina foi degradada em maior porcentagem que a celulose (Quadro 4), apesar de ser um polímero reconhecidamente mais recalcitrante. Este comportamento pode ser devido aos quatro fungos avaliados serem causadores da podridão branca, os quais são excelentes produtores de enzimas lacase, manganês peroxidase e lignina peroxidase, que atuam sobre os componentes da lignina. Outra característica importante dos fungos de podridão branca é sua capacidade de atuar simultaneamente sobre a celulose, hemicelulose e lignina, fato comprovado com base nos dados do Quadro 4. O teor de proteína bruta foi reduzido, em média, em 13% no lodo de esgoto. Esta redução pode estar associada a conversão do N em formas minerais pela ação dos fungos biodegradadores ou dos outros microrganismos proteolíticos presentes no lodo de esgoto (Loll e Bollag, 1983).

A utilização do lodo de esgoto na agricultura é na maioria dos países a alternativa mais viável para a correta destinação deste resíduo (Barros et al., 2011). Isto porque o lodo de esgoto apresenta em sua composição macro e micronutrientes essenciais ao crescimento das plantas (Ros et al., 1991). Além disto, o lodo de esgoto adiciona matéria orgânica ao solo, o que resulta em diversos benefícios, como no aumento da capacidade de troca de cátions, da retenção de água e da atividade biológica (Melo et al., 2001; Barros et al., 2011).

Outro aspecto importante é que provavelmente não será necessário a reinoculação dos fungos degradadores a cada nova adição de lodo de esgoto nos leitos de secagem. Isto porque uma pequena quantidade de lodo de esgoto colonizado pelos fungos poderá ser mantida nos leitos de secagem para funcionar como inóculo para o novo lodo de esgoto advindo do sistema de tratamento.

CONCLUSÕES

A inoculação dos fungos do filo Basidiomycota causadores de podridão branca Agaricus bisporus, Fomes fasciatus, Schizophyllum commune e Trametes versicolor aumenta a degradação do lodo de esgoto, sendo esta degradação mais acentuada nas temperaturas mais elevadas avaliadas. A biodegradação do lodo de esgoto pelos fungos reduz os teores de carbono orgânico total, do carbono solúvel e dos polímeros presentes no lodo de esgoto, sendo as maiores reduções observadas na fração hemicelulose, na lignina e na celulose, respectivamente. A inoculação de fungos degradadores nos leitos de secagem apresenta potencial biotecnológico para  aumentar a degradação do lodo de esgoto gerado nas estações de tratamento.

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AGRADECIMENTOS

Agradecimentos aos revisores e às agências de fomento, Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) e a Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio Grande do Sul (FAPERGS).

Recebido/received: 2016.12.22

Recebido em versão revista/received in revised form: 2017.04.25

Aceite/accepted: 2017.04.26