A gafa da oliveira é causada por fungos de diversas espécies, com distinta distribuição geográfica, virulência e preferência pela cultivar

Olive anthracnose is caused by different species of fungi, with distinct geographic distribution, virulence and preference for the cultivar

Andreia Loureiro*, Pedro Talhinhas e Helena Oliveira

LEAF-Linking Landscape, Environment, Agriculture and Food, Instituto Superior de Agronomia, Universidade de Lisboa. Lisboa, Portugal

(*E-mail: andreialoureiro@isa.ulisboa.pt)

RESUMO

A gafa da oliveira é o principal fator fitopatológico limitante da produção de azeitona em Portugal, ao causar a queda ou mumificação dos frutos, com consequente quebra de produção e/ou depreciação da qualidade do azeite. Apresenta incidência a nível nacional entre 30 e 50%, com uma severidade média de 14%. A gafa é causada por diversas espécies de fungos pertencentes ao género Colletotrichum, sendo C. nymphaeae e C. acutatum sensu stricto as mais virulentas, enquanto C. godetiae e C. fioriniae apresentam virulência intermédia e C. gloeosporioides (entre outras, pouco frequentes) se apresenta menos virulenta. No centro e sul de Portugal prevalece C. nymphaeae, enquanto em Trás-os-Montes C. godetiae é mais frequente. As variações na virulência dependem no entanto da interação com a cultivar. Por exemplo, em ‘Cobrançosa’, C. godetiae apresenta maior virulência do que C. acutatum s.s., contrariando a média geral. As variações na virulência destes agentes patogénicos, a sua interação com as cultivares de oliveira, a sua distribuição geográfica e as recentes dinâmicas populacionais deverão ser tidas em conta e compreendidas para a implementação de medidas de proteção do olival.

Palavras-chave: Colletotrichum nymphaeae, Colletotrichum godetiae, Colletotrichum acutatum, Olea europaea.

ABSTRACT

Keywords: Colletotrichum nymphaeae, Colletotrichum godetiae, Colletotrichum acutatum, Olea europaea.

INTRODUÇÃO

A gafa ou antracnose da oliveira, Olea europaea ssp. europaea, é uma doença que afeta azeitonas maduras, sendo provocada por dois complexos de espécies pertencentes ao género Colletotrichum, o complexo C. acutatum sensu lato (s.l.) e o complexo C. gloeosporioides s.l. (Sreenivasaprasad & Talhinhas, 2005; Damm et al., 2012; Weir et al., 2012). Os sintomas ocorrem tipicamente nos frutos em maturação, sendo visíveis no outono, e caraterizam-se por lesões enegrecidas, geralmente em depressão, com produção abundante de massas mucilaginosas de esporos de cor laranja. Em epidemias severas pode também ocorrer a desfoliação e a morte de ramos da árvore (Talhinhas et al., 2005). O azeite produzido a partir de azeitonas doentes apresenta fraca qualidade devido ao aumento da acidez e dos valores da peroxidase e à diminuição da estabilidade oxidativa e dos compostos fenólicos (Carvalho et al., 2008).

Em Portugal, as epidemias mais graves ocorrem principalmente em olivais tradicionais no centro e no sul do país, onde perdas até 100% não são invulgares. Estas perdas resultam muitas vezes da existência de condições agroecológicas específicas tais como o uso de variedades suscetíveis em detrimento de variedades mais resistentes, abundância de reservatórios de inóculo, associados a uma humidade e precipitação elevadas assim como à ocorrência de temperaturas amenas durante o outono (Talhinhas et al., 2011).

Portugal ultrapassou recentemente uma situação deficitária de várias décadas na produção de azeite, na sequência de um forte esforço de renovação e modernização de olivais e de lagares. Para garantir a sustentabilidade do setor a longo prazo, os fatores limitantes devem ser cuidadosamente estudados. A capacidade para prever o risco de ocorrência da doença em novas áreas de olival é bastante complexa, devido não só às diferentes relações estabelecidas entre hospedeiros (diversos) e agentes patogénicos (diversas Colletotrichum spp.) assim como às mudanças climáticas que estão a ocorrer. No entanto, é expectável que o clima altere a suscetibilidade do hospedeiro e a virulência de agentes patogénicos, bem como o leque de espécies concorrentes e antagonistas (Fones e Gurr, 2017). Além disso, como a maioria das espécies de Colletotrichum não são específicas de um hospedeiro, é plausível admitir que o movimento de olivais para outras regiões poderá resultar em novas interações hospedeiro-agente patogénico, com espécies locais que afetam outros hospedeiros.

INCIDÊNCIA E SEVERIDADE

Em Portugal, entre 2003 e 2007 foi registada uma elevada incidência desta doença onde 41% dos 908 olivais analisados apresentaram sintomas de gafa. Foi ainda possível identificar a presença do agente patogénico noutros 127 olivais onde não foram detetados sintomas. A incidência e severidade da doença variaram, de acordo com a região geográfica, sendo notoriamente mais elevadas no Centro e Sul de Portugal contrastando com valores mais reduzidos em Trás-os-Montes (Talhinhas et al., 2011). Mais recentemente, durante o Outono de 2016, e como consequência de condições meteorológicas menos favoráveis ao desenvolvimento do fungo, foram registados níveis pouco usuais de incidência e severidade da doença em todo o país. Neste ano, dos cerca de 300 olivais analisados apenas 28 mostraram sintomas da doença e 61 mostraram presença de inóculo em azeitonas sem sintomas (Loureiro et al., 2017).

ETIOLOGIA E TAXONOMIA

O agente causal da gafa da oliveira foi descrito pela primeira vez em Portugal por Veríssimo de Almeida em 1899 como Gloeosporium olivarum (Almeida, 1899), sendo mais tarde designado por C. gloeosporioides (von Arx, 1957). Em 1999, Martín e García-Figueres reconhecem a existência de dois agentes causais da gafa da oliveira - C. acutatum e C. gloeosporioides. Com base na análise das sequências das regiões rDNA-ITS e β-tubulina 2 foi encontrada diversidade genética dentro das populações de C. acutatum tendo sido identificados oito grupos moleculares (A2-A9) (Talhinhas et al., 2005; Whitelaw-Weckert et al., 2007). Os grupos intra-específicos identificados têm gradualmente sido elevados a espécie (Shivas e Tan, 2009; Damm et al.,.2012). Atualmente são reconhecidas seis espécies pertencentes ao complexo C. acutatum s.l.: (C. simmondsii, C. fioriniae, C. godetiae, C. acutatum sensu stricto (s.s.), C. nymphaeae e C. rhombiforme) e duas espécies pertencentes ao complexo C. gloeosporioides (C. theobromicola e C. gloeosporioides s.s.) como agentes causais da gafa da oliveira (Weir et al., 2012; Schena et al., 2014; Mosca et al., 2014; Baroncelli et al., 2017). Por outro lado, fungos pertencentes a outras espécies do género Colletotrichum (quatro pertencentes ao complexo C. gloeosporioides e uma pertencente ao complexo C. boninense) foram também isolados a partir de azeitonas exibindo sintomas da doença, contudo a sua patogenicidade não foi confirmada (Schena et al., 2014; Mosca et al., 2014).

Enquanto em Portugal o padrão de estrutura populacional se tem mantido, a nível da bacia do Mediterrâneo a espécie C godetiae que era predominante parece estar a ser substituída por C. acutatum s.s., de acordo com dados publicados recentemente em Itália, Tunísia e Grécia (Mosca et al., 2014; Chattaoui et al., 2016; Iliadi et al., 2018). Esta espécie é também o agente patogénico predominante no Hemisfério Sul, nomeadamente na África do Sul e Austrália (embora atualmente também se tenha encontrado na Austrália Colletotrichum theobromicola associado à gafa da oliveira).

VIRULÊNCIA

Num estudo efetuado envolvendo seis espécies de Colletotrichum, obtidas em Portugal, ficou demonstrado por Talhinhas et al. (2015) que isolados de C. acutatum s.s. e de C. nymphaeae são mais virulentos, enquanto que C. gloeosporioides s.s. e C. rhombiforme são menos virulentos. Colletotrichum godetiae e C. fioriniae apresentaram virulência intermédia. As variações na virulência dependem não só do agente patogénico como da interação com a cultivar. Neste mesmo estudo, no conjunto de oito cultivares testadas, ‘Cobrançosa’, ‘Galega Vulgar’ e ‘Maçanilha de Tavira’ foram as que apresentaram, em média, níveis de severidade de doença mais elevados enquanto ‘Azeitoneira’, ‘Blanqueta’, ‘Negrinha de Freixo’ e ‘Picual’ se revelaram menos suscetíveis. Verificaram-se também importantes interações entre a cultivar e a espécie de fungo (Talhinhas et al., 2015). Por exemplo, em ‘Cobrançosa’, C. godetiae apresenta maior virulência do que C. acutatum s.s., contrariando a média geral (Talhinhas et al., 2015).

EPIDEMIOLOGIA E CICLO DE VIDA

O sucesso de Colletotrichum spp. como agentes patogénicos é determinado, quase exclusivamente, pelo modo como infetam e colonizam os tecidos hospedeiros. Os seus modos de ação são muito variáveis, indo desde o endofítico até ao necrotrófico e têm sido alvo de extensas revisões (Perfect et al., 1999; Peres et al., 2005; de Silva et al., 2017).

Os principais aspetos do ciclo e da epidemiologia da gafa da oliveira são conhecidos praticamente desde a primeira descrição do agente patogénico (Almeida, 1899) e foram revistos frequentemente (Moral et al., 2009; Talhinhas et al., 2011; Cacciola et al., 2012; Moral et al., 2014). Nos últimos anos, a investigação efetuada contribuiu para melhorar o conhecimento sobre aspetos específicos do ciclo de vida, nomeadamente fornecendo dados quantitativos que permitiram elucidar a importância relativa de cada estádio. Fatores regionais, práticas culturais, cultivares preferenciais, condições climáticas/meteorológicas e populações do agente patogénico predominantes estão a emergir como variáveis de ajuste fino que visam contribuir para a construção de modelos epidemiológicos detalhados que podem vir a ser aplicados por melhoradores para a implementação de estratégias de controlo da doença.

Sabe-se que Colletotrichum spp. são capazes de sobreviver na ausência de frutos maduros, em folhas e ramos de oliveira (e de outras plantas) como conídios latentes. Nestes órgãos o fungo é capaz de um crescimento epifítico e até de esporular (Talhinhas et al., 2011). Sabe-se que nas folhas e ramos, os conídios possuem a capacidade de germinar (embora com taxas de germinação mais baixas do que em azeitonas maduras) e formar longos tubos germinativos (contrariamente aos tubos germinativos observados nos frutos) originando frequentemente conidiogénese secundária (Talhinhas et al., 2011). Aquando da floração, as flores podem estar infetadas assintomaticamente - desde os estádios iniciais de floração até ao desenvolvimento dos frutos. Sabe-se que tanto isolados de C. acutatum s.l. como de C. gloeosporioides s.l. podem estar presentes no cálice, pétalas, estames e pistilo das flores, sendo capazes de esporular (Sergeeva et al., 2008; Moral et al., 2009; Talhinhas et al., 2011; Iliadi et al., 2018).

Se a flor não for destruída, a infeção pode ficar quiescente até ao amadurecimento dos frutos, embora o impacto dessas infeções na perda de rendimentos não tenha sido estimado (Moral et al., 2009). Num estudo realizado por Talhinhas et al. (2011), em duas variedades diferentes, ao longo de duas estações de crescimento, verificou-se que as folhas possuem níveis mais elevados de inóculo do que os ramos. Por outro lado, a quantidade de inóculo diminui mais acentuadamente nas folhas do que nos ramos ao longo do Verão, sugerindo que as folhas podem servir como reservatórios de inóculo a curto prazo enquanto os ramos servirão como reservatórios de inóculo a longo prazo. Este estudo indica também que a severidade da doença estará mais correlacionada com as condições meteorológicas ocorridas no outono do que na primavera, sugerindo que as infeções de flores e frutos jovens podem não ser relevantes para explicar o desenvolvimento final da doença. O cultivo de oliveiras em climas não mediterrânicos, nomeadamente em climas subtropicais, pode enfrentar um risco adicional, pois as chuvas de verão favorecem a manutenção e acumulação de inóculo.

Na superfície da azeitona os conídios germinam e diferenciam um apressório melanizado. É a partir do apressório melanizado que ocorre a penetração dos tecidos do hospedeiro com formação de uma hifa de penetração (quer para C. nymphaeae ou C. gloeosporioides; Talhinhas et al., 2011). Em azeitonas verdes, as hifas de penetração que se formam na cutícula, não prosseguem o seu crescimento até ocorrer a maturação do fruto. Em azeitonas maduras, o fungo diferencia uma hifa primária multilobada, na primeira célula da epiderme invadida, abaixo do poro de penetração (denotando a existência duma curta fase biotrófica), seguida por uma colonização intensa de hifas primárias e secundárias que se ramificam em células necrosadas do hospedeiro (fase necrotrófica). Esta colonização dos tecidos do hospedeiro corresponde ao aparecimento de lesões e formação de acérvulos, acompanhada pela rutura da cutícula, levando ao aparecimento de sintomas da doença (Talhinhas et al., 2011). Os frutos doentes geram um número extremamente elevado de conídios, capazes de originar infeções secundárias. As azeitonas doentes acabam por mumificar devido à desidratação e podridão dos tecidos, podendo permanecer na árvore ou cair para o solo. A importância epidemiológica dos frutos mumificados encontrados no solo parece baixa, já que eles são rapidamente decompostos (Zachos e Makris, 1963; Talhinhas et al., 2011; Moral e Trapero, 2012). Todavia, os frutos que permanecem mumificados na árvore são importantes fontes de inóculo, sendo capazes de libertar conídios a taxas constantes ao longo de pelo menos seis meses (Moral e Trapero, 2012). Contudo, os frutos mumificados não permanecem na árvore por muito tempo. Moral e Trapero (2012) estimaram que, em média, um fruto mumificado permanecerá na árvore até ao Outono seguinte, sugerindo que os órgãos vegetativos da árvore sejam importantes reservatórios de inóculo.

CONTROLO DA DOENÇA

No olival, o controlo da gafa é geralmente conseguido através da combinação de vários métodos que vão desde as práticas culturais, à aplicação de fungicidas ou à utilização de controlo biológico. No que diz respeito às práticas culturais, a seleção da cultivar a utilizar é de extrema importância uma vez que a suscetibilidade é muito diversificada e dependente das espécies de fungo existentes na região (Cacciola et al., 2012; Talhinhas et al., 2015, Moral et al., 2017). Por outro lado, são também recomendadas técnicas de cultivo adequadas à manutenção da saúde das plantas nomeadamente através de fertilização equilibrada, irrigação e poda (Sergeeva, 2011). Todas as medidas que promovam o arejamento, passagem da luz solar e consequente redução da humidade estarão a diminuir a fonte e dispersão do inóculo e, consequentemente, a severidade da doença. A poda das árvores, a remoção de folhas, ramos e de órgãos atacados, assim como de frutos mumificados promovem a redução das potenciais fontes de inóculo, que poderão estar na origem de ataques nos anos seguintes (Sergeeva, 2011).

Em áreas de elevada incidência da doença, o controlo da doença é alcançado principalmente através da aplicação de fungicidas cúpricos e/ou por uma seleção criteriosa das datas de colheita tendo em conta: a maturação da azeitona (compromisso entre quantidade de azeite obtido e níveis de compostos fenólicos), condições meteorológicas (antecipação da colheita em relação aos períodos mais húmidos/chuvosos) e restrições agronómicas (frutos verdes são mais difíceis de colher mecanicamente). Recomenda-se a aplicação dos fungicidas cúpricos aquando das primeiras chuvas outonais, antes do aparecimento dos primeiros sintomas. As pulverizações devem ser repetidas dependendo da suscetibilidade da cultivar, do grau de maturidade do fruto/data da colheita assim como da frequência e intensidade da precipitação (Moral et al., 2014). Todavia, sob condições ambientais particularmente favoráveis ao desenvolvimento da doença, esta estratégia pode revelar-se ineficaz uma vez que algumas espécies de Colletorichum são tolerantes ao cobre, o produto é facilmente lixiviado quando chove e a repetição dos tratamentos pode ser adiada por longos períodos se as chuvas outonais persistirem. Além disso, o uso de cobre pode ter consequências a longo prazo devido à sua acumulação no solo e nas águas. O uso alternativo de fungicidas orgânicos tem permitido uma proteção adequada [conforme revisto por Cacciola et al. (2012) e Moral et al. (2014)], mas estes ou não estão autorizados a ser aplicados em olivais de países europeus ou são menos eficientes em termos económicos. Os fungicidas cúpricos (hidróxido de cobre, oxicloreto de cobre, sulfato de cobre e sulfato de cobre e cálcio - mistura bordalesa) com ação preventiva e a trifloxistrobina (fungicida sistémico) com ação preventiva e também curativa são os únicos pesticidas homologados para o combate à gafa em Portugal e com venda autorizada pela DGAV – Direção Geral de Alimentação e Veterinária (http://www.dgav.pt/fitofarmaceuticos/guia/finalidades_guia/Insec&Fung/Culturas/oliveira.htm).

A antecipação da colheita poderá ser uma das estratégias mais importantes a aplicar para que as azeitonas não sejam afetadas pela doença, uma vez que se sabe que a suscetibilidade da azeitona aumenta com o aumento do grau de maturidade (Gomes et al., 2009; Moral et al., 2015).

As restrições regulamentares sobre o uso de pesticidas, juntamente com a consciencialização sobre seu impacto na saúde e no meio ambiente, têm direcionado a investigação no sentido de se desenvolverem alternativas de controlo de doenças mais ecológicas, como por exemplo o controlo biológico.

Os avanços alcançados na identificação e investigação de agentes endófitos e epifíticos permitiram selecionar agentes de controlo biológico contra agentes patogénicos causadores de antracnose. Três espécies de fungos epifíticos encontrados em oliveiras, Quambalaria cyanescens, Epicoccum nigrum e Chaetomium globosum mostraram inibir o crescimento (coeficientes de inibição até 30,9%), esporulação (de 46 a 86%) e germinação (de 21 a 74%), bem como causar anomalias nas hifas de um agente patogénico causador de gafa obtido no Nordeste de Portugal (Preto et al., 2017). Também Landum et al. (2016) verificaram a inibição do crescimento, em cerca de 27%, num isolado de C. acutatum s.l. causado por Alternaria sp. epifítica da oliveira, um efeito presumivelmente devido à presença de compostos voláteis. Recentemente foi obtida da romãzeira uma preparação natural antifúngica que se revelou segura e eficaz no controlo da gafa. O extrato obtido a partir da casca revelou possuir uma grande atividade antifúngica in vitro contra C. acutatum s.s. e foi muito eficaz tanto em testes preventivos quanto curativos em frutos inoculados artificialmente. Dependendo da concentração do produto, a incidência da doença foi reduzida em 77,6, 57,0 e 51,8%, através de dois tratamentos realizados 30 e 15 dias antes do surto epidémico esperado. Também foi registada uma resistência induzida nos tecidos de azeitonas tratadas (Pangallo et al., 2017).

CONCLUSÕES E PERSPETIVAS FUTURAS

Nos últimos anos têm ocorrido mudanças profundas no que diz respeito aos sistemas de produção, colheita e processamento pós-colheita da azeitona e produção de azeite. Por outro lado também estão a ocorrer mudanças na distribuição geográfica das populações dos agentes patógénicos e na sua taxonomia. Um conhecimento detalhado da diversidade dos agentes patogénicos, da dinâmica populacional e das interações hospedeiro-agente patogénico é fundamental para a implantação de estratégias duradouras e eficazes. Neste sentido, deve ser tido em conta que no centro e sul de Portugal predomina C. nymphaeae sendo C. godetiae minoritário, situação que se inverte em Trás-os-Montes. Deve ainda ser tido em conta a recente e súbita dispersão de C. acutatum s.s. em diversos países da bacia mediterrânica. Os programas de melhoramento de plantas visando a resistência à gafa deverão tomar em consideração estas dinâmicas populacionais e estar preparados para lidar com elas.

Almeida, J.V. (1899) - La gaffa des olives en Portugal. Bulletin de la Société Mycologique de France, vol. 15, p. 90-94.         [ Links ]

Baroncelli, R.; Talhinhas, P.; Pensec, F.; Sukno, S.A.; Le Floch, G. & Thon, M. (2017) - The Colletotrichum acutatum Species Complex as a Model System to Study Evolution and Host Specialization in Plant Pathogens. Frontiers in Microbiology, vol. 8, art. 2001. https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.02001        [ Links ]

Carvalho, M.T.; Simões-Lopes, P. & Silva, M.J.M. (2008) - Influence of different olive infection rates of Colletotrichum acutatum on some important olive oil chemical parameters. Acta Horticulturae, vol. 791, p. 555–559. https://doi.org/10.17660/ActaHortic.2008.791.85        [ Links ]

Chattaoui, M.; Raya, M.C.; Bouri, M.; Moral, J.; Perez-Rodriguez, M.; Trapero, A.; Msallem, M. & Rhouma, A. (2016) - Characterization of a Colletotrichum population causing anthracnose disease on olive in northern Tunisia. Journal of Applied Microbiology, vol. 120, n. 5, p. 1368-1381. https://doi.org/10.1111/jam.13096        [ Links ]

Damm, U.; Cannon, P.F.; Woundenberg, J.H.C. & Crous, P.W. (2012) - The Colletotrichum acutatum species complex. Studies in Mycology, vol. 73, n. 1, p. 27-113. https://doi.org/10.3114/sim0010        [ Links ]

De Silva, D.D.; Crous, P.W.; Ades, P.K.; Hyde, K.D. & Taylor, P.W.J. (2017) - Life styles of Colletotrichum species and implications for plant biosecurity. Fungal Biology Reviews, vol. 31, n. 3, p. 155-168. https://doi.org/10.1016/j.fbr.2017.05.001        [ Links ]

Fones, H.N. &Gurr, S.J. (2017) - NO_Xious gases and the unpredictability of emerging plant pathogens under climate change. BMC Biology, vol. 15, n. 36. https://doi.org/10.1186/s12915-017-0376-4        [ Links ]

Gomes, S.; Bacelar, E.; Martins-Lopes, P.; Carvalho, T. & Guedes-Pinto, H. (2012) - Infection Process of Olive Fruits by Colletotrichum acutatum and the Protective Role of the Cuticle and Epidermis. Journal of Agricultural Science, vol. 4, n. 2, p. 101-110. http://dx.doi.org/10.5539/jas.v4n2p101        [ Links ]

Graniti, A.; Frisullo, S.; Pennisi, A.M. & Magnano di San, & Lio G. (1993) - Infections of Glomerella cingulata on olive in Italy. EPPO Bulletin, vol. 23, n. 3, p. 457-465. http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-2338.1993.tb01353.x        [ Links ]

Iliadi, M.K.; Tjamos, E.; Antoniou, P. & Tsitsigiannis, D.I. (2018) - First Report of Colletotrichum acutatum causing anthracnose on Olives in Greece. Plant Disease, vol. 102, n. 4, p. 820. http://dx.doi.org/10.1094/PDIS-09-17-1451-PDN        [ Links ]

Landum, M.C.; Félix, M.R.; Alho, J.; Garcia, R.; Cabrita, M.J.; Rei, F. & Varanda, C. (2016) - Antagonistic activity of fungi of Olea europaea L. against Colletotrichum acutatum. Microbiological Research, vol. 183, p. 100-108. https://doi.org/10.1016/j.micres.2015.12.001        [ Links ]

Loureiro, A.; Talhinhas, P.; Ramos, A.P.; Cabral, A. & Oliveira, H. (2017) - Population dynamics of olive anthracnose pathogens in Portugal. In: 4ª Conferência Anual Rede Agro, 3 de Maio, Lisboa. P03.         [ Links ]

Martín, M.P. & García-Figueres, F. (1999) - Colletotrichum acutatum and C. gloeosporioides cause anthracnose on olives. European Journal of Plant Pathology, vol. 105, n. 8, p. 733-741. https://doi.org/10.1023/A:1008785703330        [ Links ]

Moral, J.; Bouhmidi, K. & Trapero, A. (2008) - Influence of fruit maturity, cultivar susceptibility, and inoculation method on infection of olive fruit by Colletotrichum acutatum. Plant Disease, vol. 92, n. 10, p. 1421-1426. https://doi.org/10.1094/PDIS-92-10-1421        [ Links ]

Moral, J.; de Oliveira, R. & Trapero, A. (2009) - Elucidation of disease cycle of olive anthracnose caused by Colletotrichum acutatum. Phytopathology, vol. 99, n. 5, p. 548-556. https://doi.org/10.1094/PHYTO-99-5-0548        [ Links ]

Moral, J.; Jurado-Bello, J.; Sánchez, M.I.; Oliveira, R. & Trapero, A. (2012) - Effect of temperature, wetness duration, and planting density on olive anthracnose caused by Colletotrichum spp. Phytopathology, vol. 102, n. 10, p. 974-981. https://doi.org/10.1094/PHYTO-12-11-0343        [ Links ]

Moral, J. & Trapero, A. (2012) - Mummified fruit as a source of inoculum and disease dynamics of olive anthracnose caused by Colletotrichum spp. Phytopathology, vol. 102, n. 10, p. 982-989. https://doi.org/10.1094/PHYTO-12-11-0344        [ Links ]

Moral, J.; Xaviér, C.; Roca, L.F.; Romero, J.; Moreda, W. & Trapero, A. (2014) - La Antracnosis del olivo y su efecto en la calidad del aceite. Grasas y Aceites, vol. 65, n. 2, art. e028. https://doi.org/10.3989/gya.110913        [ Links ]

Moral, J.; Xaviér, C.; Roca, L.F.; Viruega, J.R.; Roca, L.F.; Caballero, J. & Trapero, A. (2017) - Variability in Susceptibility to Anthracnose in the World Collection of Olive Cultivars of Cordoba (Spain). Frontiers in Plant Science, vol. 8, art. 1892. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.01892        [ Links ]

Mosca, S.; Li Destri Nicosia, M.G.; Cacciola, S.O. & Schena, L. (2014) - Molecular Analysis of Colletotrichum Species in the Carposphere and Phyllosphere of Olive. PLoS One, vol. 9, art. e114031. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0114031        [ Links ]

Pangallo, S.; Nicosia, M.G.L.D.; Agosteo, G.E.; Abdelfattah, A.; Romeo, F.V.; Cacciola, S.O.; Rapisarda, P. & Schena, L. (2017) - Evaluation of a pomegranate peel extract as an alternative means to control olive anthracnose. Phytopathology, vol. 107, n. 12, p. 1462-1467. https://doi.org/10.1094/PHYTO-04-17-0133-R        [ Links ]

Peres, N.A.; Timmer, L.W.; Adaskaveg, J.E. & Correll, J.C. (2005) - Life styles of Colletotrichum acutatum. Plant Disease, vol. 89, n. 8, p. 784-796. https://doi.org/10.1094/PD-89-0784        [ Links ]

Perfect, S.E.; Hughes, H.B.; O’Connell, R.J. & Green, J.R. (1999) - Colletotrichum: a model genus for studies on pathology and fungal-plant interactions. Fungal Genetics and Biology, vol. 27, n. 2-3, p. 186-198. https://doi.org/10.1006/fgbi.1999.1143

Preto, G.; Martins, F.; Pereira, J.A. & Baptista, P. (2017) - Fungal community in olive fruits of cultivars with different susceptibilities to anthracnose and selection of isolates to be used as biocontrol agents. Biological Control, vol. 110, p. 1-9. https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2017.03.011        [ Links ]

Schena, L.; Abdelfattah, A.; Mosca, S.; Li Destri Nicosia, M.G.; Agosteo, G.E. & Cacciola, S.O. (2017) - Quantitative detection of Colletotrichum godetiae and C. acutatum sensu stricto in the phyllosphere and carposphere of olive during four phenological phases. European Journal of Plant Pathology, vol. 149, n. 2, p. 337-347. https://doi.org/10.1007/s10658-017-1185-x        [ Links ]

Schena, L.; Mosca, S.; Cacciola, S.O.; Faedda, R.; Sanzani, S.M.; Agosteo, G.E.; Sergeeva, V. & Magnano di San Lio, G. (2014) - Species of the Colletotrichum gloeosporioides and C. boninense complexes associated with olive anthracnose. Plant Pathology, vol. 63, n. 2, p. 437-336. https://doi.org/10.1111/ppa.12110        [ Links ]

Sergeeva, V. (2011) - Anthracnose in olives: symptoms, disease cycle and management. In: 4th International Conference for Olive Tree and Olive Products – OLIVEBIOTEQ, Chania, Greece, vol. 1, p. 269-274.         [ Links ]

Sergeeva, V. & Spooner-Hart, R. (2010) - Anthracnose and Queensland fruit fly in olives. The Olive Press, vol. 16, p. 23-24.         [ Links ]

Sergeeva, V.; Spooner-Hart, R. & Nair, N.G. (2008) - First report of Colletotrichum acutatum and C. gloeosporioides causing leaf spots of olives (Olea europaea) in Australia. Australasian Plant Disease Notes, vol. 3, n. 1, p.143–144. https://doi.org/10.1071/DN08055        [ Links ]

Shivas, R.G. & Tan, Y.P. (2009) - A taxonomic re-assessment of Colletotrichum acutatum in Australia, introducing C. fioriniae comb. nov. and C. simmondsii sp. nov. Fungal Diversity, vol. 39, p. 111-122.         [ Links ]

Sreenivasaprasad, S. & Talhinhas, P. (2005) - Genotypic and phenotypic diversity in Colletotrichum acutatum, a cosmopolitan pathogen causing anthracnose on a wide range of hosts. Molecular Plant Pathology, vol. 6, n. 4, p. 361-378. https://doi.org/10.1111/j.1364-3703.2005.00291.x        [ Links ]

Talhinhas, P.; Gonçalves, E.; Sreenivasaprasad, S. & Oliveira, H. (2015) - Virulence diversity of anthracnose pathogens (Colletotrichum acutatum and C. gloeosporioides complexes) on eight olive cultivars commonly grown in Portugal. European Journal of Plant Pathology, vol. 142, n. 1, p. 73-83. https://doi.org/10.1007/s10658-014-0590-7        [ Links ]

Talhinhas, P.; Mota-Capitão, C.; Martins, S.; Ramos, A.P.; Neves-Martins, J.; Guerra-Guimarães, L.; Várzea, V.; Silva, M.C.; Sreenivasaprasad, S. & Oliveira, H. (2011) - Epidemiology, histopathology and aetiology of olive anthracnose caused by Colletotrichum acutatum and C. gloeosporioides in Portugal. Plant Pathology, vol. 60, n. 3, p. 483-495. https://doi.org/10.1111/j.1365-3059.2010.02397.x        [ Links ]

Talhinhas, P.; Neves-Martins, J.; Oliveira, H. & Sreenivasaprasad, S. (2009) - The distinctive population structure of Colletotrichum species associated with olive anthracnose in the Algarve region of Portugal reflects a host-pathogen diversity hot spot. FEMS Microbiology Letters vol. 296, n. 1, p. 31-38. https://doi.org/10.1111/j.1574-6968.2009.01613.x        [ Links ]

Talhinhas, P.; Sreenivasaprasad, S.; Neves-Martins, J. & Oliveira, H. (2005) - Molecular and phenotypic analyses reveal the association of diverse Colletotrichum acutatum groups and a low level of C. gloeosporioides with olive anthracnose. Applied and Environmental Microbiology, vol. 71, n. 6, p. 2987-2998. https://doi.org/10.1128/AEM.71.6.2987-2998.2005        [ Links ]

von Arx, J.A. (1970) - A revision of the fungi classified as Gloeosporium. Bibliotheca Mycologica, vol. 24, p. 1–203.         [ Links ]

Weir, B.; Johnston, P.R. & Damm, U. (2012) - The Colletotrichum gloeosporioides species complex. Studies in Mycology, vol. 73, n. 1, p. 115-180. https://doi.org/10.3114/sim0011        [ Links ]

Whitelaw-Weckert, M.; Curtin, S.J.; Huang, R.; Steel, C.C.; Blanchard, C.L. & Roffey, P.E. (2007) - Phylogenetic relationships and pathogenicity of Colletotrichum acutatum isolates from grape in subtropical Australia. Plant Pathology, vol. 56, n. 3, p. 448–463. https://doi.org/10.1111/j.1365-3059.2007.01569.x        [ Links ]

Zachos, D.G. & Makris, S.A. (1963) - Recherches sur le Gloeosporium olivarum Alm. en Grèce III. Épidémiologie de la maladie. Annales de l’Institut Phytopathologique Benaki, Nouvelle Série, vol. 5, p. 238–259.

Acknowledgements

The Fundação para a Ciência e a Tecnologia (FCT, Portugal) is acknowledged for support to the project PTDC/BIA-MIC/1716/2014 and for support to the research units LEAF (UID/AGR/04129/2013) and CFE (UID/BIA/04004/2013). Project ReNATURE - Valorization of the Natural Endogenous Resources of the Centro Region (Centro 2020, Centro-01-0145-FEDER-000007) is also fully acknowledged.

Aceite/accepted: 2019.01.29