Reprodução dos nemátodes das galhas radiculares, Meloidogyne ethiopica e Meloidogyne luci, em cultivares de feijoeiro

Reproduction of the root-knot nematodes, Meloidogyne ethiopica and Meloidogyn luci, on common bean cultivars

Cristiano Bellé¹,*, Rodrigo Ferraz Ramos¹, Ricardo Rubin Balardin¹, Daiane Dalla Nora¹, Marcia Gabriel² e Zaida Inês Antoniolli¹

¹ Programa de Pós-graduação em Ciência do Solo, Centro de Ciências Rurais, Universidade Federal de Santa Maria, Santa Maria, Rio Grande do Sul, Brasil

² Programa de Pós-graduação em Agronomia, Centro de Ciências Rurais, Universidade Federal de Santa Maria, Santa Maria, Rio Grande do Sul, Brasil

(*E-mail: crbelle@gmail.com)

RESUMO

A cultura do feijão (Phaseolus vulgaris) tem a sua produtividade limitada por diversos fatores bióticos, sendo frequentemente afetada por nemátodes fitoparasitas. Várias espécies de nemátodes das galhas radiculares (NGR), Meloidogyne spp., têm sido encontradas e identificadas como sendo prejudiciais a esta cultura. Recentemente, Meloidogyne luci e Meloidogyne ethiopica foram reportadas como parasitas de feijoeiro no Brasil. O objetivo do trabalho foi avaliar, através da realização de ensaios de vaso, a reprodução de M. ethiopicae M. luci em vinte cultivares de feijoeiro. As plantas foram individualmente inoculadas com 5000 ovos + juvenis do segundo estádio (J₂) de NGR e foram mantidas em estufa. Decorridos 60 dias da inoculação, as raízes de cada planta foram avaliadas quanto ao número de galhas, população final e fator de reprodução (FR=população final/população inicial). As médias das diferentes variáveis foram comparadas entre si pelo teste de agrupamento de Scott e Knott a 5%. Todas as cultivares de feijoeiro avaliadas comportaram-se como suscetíveis a ambos as espécies de NGR, com FR variando de 9,8 a 55,9 para M. ethiopica, e de 6,0 a 20,0 para M. luci.

ABSTRACT

The productivity of common bean crop is limited by several biotic factors, being often affected by plant-parasitic nematodes. Several species of root-knot nematodes (RKN), Meloidogyne spp. have been reported as damaging to the crop. Recently, Meloidogyne luci and Meloidogyne ethiopica were recorded parasitizing roots of common bean plants in Brazil. Therefore, the objective of this work was to evaluate the reproduction of M. ethiopica and M. luci on twenty bean cultivars. Plants were inoculated with 5,000 eggs plus second stage juveniles (J₂) of RKN and pots were maintained in a greenhouse. Sixty days after inoculation, the roots of each plant were evaluated for number of galls, final population and reproduction factor (RF = final population / initial population) and the means of the different variables were compared by the Scott and Knott grouping test at 5%. Results showed that all tested cultivars were susceptible to both RKN, with RF ranging from 9.8 to 55.9 for M. ethiopica and from 6.0 to 20.0 for M. luci.

Keywords: Phaseolus vulgaris plant-parasitic nematodes, susceptibility

INTRODUÇÃO

O feijão comum (Phaseolus vulgaris) é uma da cultura agrícola com elevado interesse económico, cujo cultivo ocupa uma extensa área no Brasil, atingindo uma produção anual média de 3,3 milhões de toneladas (CONAB, 2018). Contudo, com o aumento da área cultivada e da intensificação das técnicas utilizadas, diversos problemas fitossanitários têm limitado a produtividade desta cultura. Entre estes, encontram-se os nemátodes fitoparasitas, especialmente os nemátodes das galhas radiculares (NGR), Meloidogynespp., nemátode das lesões radiculares, Pratylenchus brachyurus e nemátode de quisto, Heterodera glycines (Cunha et al., 2015; Dadazio et al., 2016).

Na cultura do feijão, as perdas de produtividade causadas por NGR podem variar entre 50 a 90% (Simão et al., 2005). Essas perdas devem-se à elevada capacidade de reprodução destes nemátodes, que se encontram extremamente bem adaptados às condições edafoclimáticas. Entre os NGR mais comuns, destacam-se M. incognita e M. javanica que causam redução do porte das plantas, na produção e são encontrados em diversos países causando danos ao feijão (Di Vito et al., 2005; Cunha et al., 2015). Outras espécies que foram anteriormente identificadas como prejudiciais para esta cultura incluem M. paranaensis, M. enterolobii, M. inornata(Dadazio et al., 2016). Recentemente, duas novas espécies de NGR, M. ethiopica e M. luci foram relatadas pela primeira vez em áreas produtoras de feijão no Rio Grande do Sul e Paraná, Brasil, nas cultivares IPR Gralha e IPR Tuiuiú, respectivamente (Machado et al., 2016; Bellé et al., 2017a), sendo estes estados os principais produtores da cultura no Brasil (CONAB, 2018). Meloidogyne ethiopica tem sido associada a danos consideráveis em espécies frutícolas como o quivi (Actinidia deliciosa) no sul do Brasil, tomate (Lycopersicum esculentum), batata (Solanum tuberosum), yacon (Polymnia sonchifolia), milho (Zea mays), feijão-caupi (Vigna unguiculata), abóbora (Cucurbita moschata), repolho (Brassica oleraceavar. capitata), pimentão (Capsicum annuum), tabaco (Nicotiana tabacum), soja (Glycine max), cana-de-açúcar (Saccharum ssp.) e infestantes (Carneiro et al., 2003, 2004; Lima-Medina et al., 2014; Bellé et al., 2017b). Meloidogyne lucifoi detectada em lavanda (Lavandula sp.), quivi e soja no Rio Grande do Sul, em pepino (Cucumis sativus), alface (Lactuca sativa), brócolos (Brassica oleracea var. italica), quiabo (Abelmoschus esculentus), feijão-vagem (Phaseolus vulgaris) e yacon no Distrito Federal (Carneiro et al., 2008; Somavilla et al., 2011; Bellé et al., 2016). Estas espécies de NGR representam sérios problemas para estas culturas devido à sua difícil erradicação.

Dado que se tratam dos primeiros relatos de M. ethiopica e M. luci na cultura do feijão, torna-se necessário efetuar estudos sobre a reação de cultivares de feijoeiro quanto à resistência e/ou suscetibilidade a estes NGR, uma vez que o uso de variedades resistentes poderá ser uma importante forma de gestão para o seu controlo. Assim, o objetivo deste trabalho foi avaliar a reprodução de M. ethiopicae M. luci em diferentes cultivares de feijoeiro.

MATERIAL E MÉTODOS

No ano de 2018 foram conduzidos dois ensaios para avaliar a reação de 20 cultivares de feijoeiro (Quadro 1) aos NGR M. ethiopica(abril a maio/2018) e M. luci(maio a junho/2018). As cultivares de feijoeiro utilizadas nos ensaios são as mais utilizadas no Brasil.  Em todos os ensaios foi adotado o de­lineamento inteiramente casualizado com dez repetições. As médias das temperaturas diárias no interior da estufa ficaram na faixa de 20,5 a 26,5 °C para M. ethiopica;para M. lucisituaram-se entre 22,5 a 28,7 °C.

Feijoeiros das diferentes cultivares, com três dias após a emergência foram transplantados para vasos (2000 cm³) contendo substrato (mistura de areia e solo na proporção 2:1) esterilizado. Cinco dias após o transplante, as plantas foram inoculadas separadamente com uma suspensão de 5000 ovos + juvenis de 2° estádio (J₂) (população inicial) de M. ethiopica ou M. luci obtidos conforme método de Hussey e Barker (1973) modificada por Bonetti e Ferraz (1981). Como testemunha suscetível foi utilizado o tomateiro 'Santa Clara'. O solo utilizado no ensaio caracteriza-se como Latossolo vermelho distrófico típico, com as seguintes propriedades físicas e químicas: argila = 61%; pH água = 6,2; índice SMP = 6,5; matéria orgânica = 3,1%; fósforo = 10,9 mg.dm^-3; potássio = 88 mg.dm^-3; cálcio = 5,3 cmolc.dm^-3; magnésio = 5,0 cmolc.dm^-3 e enxofre = 10 cmolc.dm^-3.

Decorridos 60 dias da inoculação dos feijoeiros com Meloidogyne, as raízes de cada planta foram separadas da parte aérea e avaliadas quanto ao número de galhas por sistema radicular. A seguir realizou-se a extração de ovos + J₂ das raízes de cada planta (população final) conforme metodologia de Hussey e Barker (1973) modificada por Bonetti e Ferraz (1981), para quantificação e determinação do fator de reprodução do nemátode (FR=população final/população inicial) (Oostenbrink, 1966) em cada repetição. Além disso, foi estimado o número de nemátodes por grama de raiz, sendo esse definido pela razão entre o número total de nemátodes e a massa total das raízes, em gramas, de cada repetição.

Os valores das diferentes variáveis obtidos em cada repetição foram submetidos à análise de variância, sendo as médias de cada tratamento comparadas entre si pelo teste de agrupamento de Scott-Knott a 5% de probabilidade, utilizando-se o software SISVAR (Ferreira, 2011). Adicionalmente, a reação das cultivares de feijoeiro foi classificada de acordo com os valores de FR de cada um dos nemátodes testados, considerando-se como resistentes aqueles cujo nemátode apresentou FR<1,00 e suscetíveis aqueles com FR≥1,00 (Oostenbrink, 1966).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

De acordo com os resultados obtidos (Quadros 2 e 3), verificou-se que todas as cultivares de feijoeiro testadas foram suscetíveis (FR>1,00) a M. ethiopica e M. luci; no entanto observaram-se diferentes níveis de suscetibilidade entre os materiais avaliados. Nas plantas de tomate utilizadas para verificar a viabilidade dos inóculos de M. ethiopica e M. luci foram obtidos valores médios de FR = 32,5 e 30,1 respectivamente. Assim, a viabilidade dos inóculos foi comprovada nos dois ensaios.

Em relação aos danos no sistema radicular causados por M. ethiopica, as cultivares que apresentaram os maiores números de galhas foram BRS FC402, IPR Tuiuiu, IPR Gralha, BRSMG Madrepérola e IAC Alvorada variando de 851 a 1049. Já para IPR Garça e BRS Esplendor foram aqueles onde se verificaram os menores valores para M. ethiopica, diferindo estatisticamente das demais cultivares avaliadas (Quadro 2).  Em relação ao número de galhas por sistema radicular associadas a M. luci(Quadro 3), as cultivares com menores valores foram BRS Horizonte, IPR Garça, BRS Esplendor, FT Esteio, BRS Notável, Fepagro Triunfo, BRS Grafite e IPR Corujinha.

Quanto ao número de ovos e J2 de Meloidogyne sp. por grama de raízes de feijoeiro (Quadro 1), as cultivares com os menores valores para M. ethiopicaforam BRS Horizonte e IPR Garça; e o maior valor foi observado em IAC Alvorada (Quadro 2); já para M. luci,as maiores densidades populacionais/g de raízes foram verificadas nas cultivares Fepagro Garapiá, IPR Tuiuiu, Pérola, IPR Gralha e BRS FC402; e os menores valores em BRS Horizonte, IPR Garça, BRS Esplendor, FT Esteio, BRS Notável, Fepagro Triunfo, BRS Grafite e IPR Corujinha, diferindo significativamente das demais cultivares (Quadro 3).

Analisando-se a reprodução dos nemátodes nos diferentes materiais genéticos de feijoeiro avaliados, as cultivares IPR Tuiuiu e IPR Gralha apresentaram os maiores valores do fator de reprodução para M. ethiopica, 53,5 e 55,9 respectivamente (Quadro 1); já as cultivares BRS Horizonte (FR=11,6) e IPR Garça (FR=9,8) foram aquelas que tiveram os menores valores do fator de reprodução.

Em relação à reprodução de M. lucinos materiais avaliados, os maiores valores foram observados em Fepagro Garapiá, IPR Tuiuiu, Pérola, IPR Gralha e BRS FC402 (FR= 17,5 a 20,0) (Quadro 2); as cultivares BRS Horizonte, IPR Garça, BRS Esplendor, FT Esteio, BRS Notável, Fepagro Triunfo, BRS Grafite e IPR Corujinha foram aquelas que apresentaram os menores valores do fator de reprodução, variando de 6,0 a 10,1 e diferindo estatisticamente das demais cultivares (Quadro 3).

Os resultados mostraram que todas as cultivares de feijoeiro se comportaram como suscetíveis às duas espécies de NGR testadas. Infelizmente, fontes de resistência a outras espécies de NGR em feijão também são escassas. Em estudos anteriores conduzidos por Alves et al. (2011) com M. incognita, verificaram-se imunidade no genótipo Preto Meia Lua, e resistência nos genótipos Terrinha-2 e Mulatinho. Já para M. javanica, relatos de resistência foram feitos por Baida et al. (2011), nas linhagens ‘Hav 06’, ‘Hav 11’, ‘Hav 28’, 414 ‘Hav 50’, ‘Hav 69’ e ‘Torino’. No entanto, estes genótipos não foram avaliados no presente trabalho, pelo que outras cultivares deverão ser testadas em estudos futuros, de forma a tentar encontrar possíveis fontes de resistência a M. ethiopica e M. luci.

A suscetibilidade das cultivares a M. ethiopica e M. luci é um importante indício da necessidade de adoção de outras medidas de controlo, uma vez que estas espécies se encontram amplamente difundidas nas áreas de cultivo de feijão no Brasil. Embora outras estratégias para gestão dos NGR possam ser utilizadas para o aumento da produtividade das culturas, nenhuma tem sido totalmente efetiva para manter as populações de NGR abaixo do nível de económico de ataque (Fernandes et al., 2013). Estudos de resistência genética são importantes do ponto de vista do controlo de nemátodes uma vez que as respostas a estes parasitas se dão pela sua reprodução nos referidos hospedeiros. Nesse sentido, a multiplicação M. ethiopica e M. luci em feijoeiro, de uma forma geral, ocorre rapidamente, alcançando altos níveis, em um curto intervalo de tempo.

Apesar dos dados obtidos com o presente trabalho demonstrarem que todos os genótipos avaliados apresentam suscetibilidade a M. ethiopica e M. luci,o uso de materiais genéticos com menor suscetibilidade, aliado a outras estratégias de gestão integrada de nemátodes fitoparasitas pode contribuir para o aumento da produtividade na cultura do feijão. Entre essas estratégias incluem-se a incorporação de matéria orgânica no solo, a utilização de plantas antagonistas, controlo biológico, rotação de culturas com plantas não hospedeiras e aplicação de nematicidas sistémicos juntamente com tratamento de sementes. A utilização integrada destas técnicas pode contribuir decisivamente para a redução das populações de nemátodes em áreas de cultivo de feijão, com o intuito de minimizar os problemas ocasionados por estes fitoparasitas e, consequentemente, aumentar a produtividade da cultura.

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Agradecimentos

O presente trabalho foi realizado com apoio do CNPq, Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico - Brasil (nº 152757/2018-0)

Recebido/received: 2018.09.19

Aceite/accepted: 2019.06.10